Acasalamento múltiplo, definido como uma fêmea que copula com mais de um macho durante um único evento reprodutivo, é um fenómeno comum em animais (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), e nomeadamente em aves (Brouwer & Griffith, 2019). A frequência de acasalamento múltiplo varia substancialmente entre espécies e populações (Petrie & Kempenaers, 1998) e uma hipótese intrigante é que esta variação está relacionada com restrições na escolha das fêmeas acasaladas. As fêmeas podem aumentar a probabilidade dos seus ovos se transformarem em crias que sobrevivem e prosperam sendo selectivas, ou seja, escolhendo um macho de alta qualidade ou que possua recursos de alta qualidade (Andersson, 1994). No entanto, em espécies socialmente monogâmicas com cuidados biparentais, incluindo a maioria das aves, a escolha das fêmeas pode ser severamente restringida. Primeiro, as fêmeas competem pelo acesso a machos de alta qualidade e, uma vez acasalados, esses machos não estão mais disponíveis. Nesse caso, as fêmeas podem procriar com um macho disponível e fazer copulações extra-pares com seu macho preferido (Møller, 1992). Em segundo lugar, as fêmeas podem enfrentar compromissos entre a escolha de benefícios directos (qualidade territorial, qualidade parental masculina) e indirectos (qualidade genética masculina ou compatibilidade). O macho que proporciona os melhores benefícios directos pode não ser o mesmo que proporciona a maioria dos benefícios indirectos. As mulheres podem então obter o melhor dos dois mundos escolhendo o primeiro como parceiro social e o segundo como parceiro extra-parceiro.
Segundo este quadro geral, podemos fazer previsões sobre o acasalamento múltiplo em outros sistemas de acasalamento. Nas espécies de lekking os machos exibem-se para atrair as fêmeas, mas não defendem nem fornecem recursos que as fêmeas necessitam para uma reprodução bem sucedida, excepto o esperma, e não formam laços de par (Höglund & Alatalo, 1995). Assim, cada fêmea deve ser livre para escolher o seu parceiro de cópula preferido. Se a paternidade múltipla é o resultado de fêmeas envolvidas em copulações extra-pares para escapar às restrições relacionadas com a escolha do parceiro social, então a paternidade múltipla não deve ocorrer em espécies de lekking. No entanto, não só ocorre, como até parece relativamente comum. A paternidade múltipla tem sido detectada em todas as espécies de lekking estudadas (N = 8), variando em frequência entre 3,4% e 50% das ninhadas (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). O acasalamento múltiplo também tem sido relatado no Pavo Pavo cristatus de alho-porro: 50% das ervilhas marcadas foram observadas para acasalar mais de uma vez e das 78% cópulas com 2-5 machos diferentes (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rios e DuVal (2020) estudaram paternidade múltipla no manakin Chiroxiphia lanceolata de cauda de lanceira. A maioria das fêmeas põe dois ovos e cada ovo pode ser filtrado por um macho diferente: a cada ano, 7% a 22% das ninhadas amostradas (Ntotal = 465) tinham dois reprodutores. O estudo de Rivers e DuVal é único na medida em que testa rigorosamente um conjunto de hipóteses – descritas na sua Introdução e na sua tabela 1 – que podem explicar este fenómeno. Estes testes são possíveis, graças a 14 anos de intenso trabalho de campo durante os quais dados sobre o comportamento masculino e feminino, idade, status e experiência foram coletados e combinados com a análise de parentesco molecular.
Uma das hipóteses postula que as fêmeas preferem machos com elevado estatuto social ou com mais experiência e que, portanto, estarão menos inclinadas a copular com outro macho se tiverem acasalado primeiro com um macho tão preferido. A paternidade múltipla ocorreria então se as fêmeas fizessem uma escolha não óptima no início. O estudo parece apoiar esta ideia, mas para compreender e discutir os resultados, precisamos de ter uma visão mais profunda da espécie em estudo.
O manakin de cauda de lança tem um sistema de acasalamento único: não só forma um alho-porro com locais de exibição de machos dispersos (daí o termo ‘explodiu’ alho-porro), mas a exibição é normalmente feita por dois machos que dançam juntos num poleiro (DuVal, 2007a; ver, por exemplo, https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Estes dois machos, referidos como alfa e beta, não são parentes e a sua parceria é tudo menos igual: o macho beta raramente cria descendentes de machos (DuVal, 2007b).
O trabalho maravilhoso de Emily DuVal neste sistema já revelou que os machos mais experientes, ou seja, aqueles que tiveram o estatuto de alfa por mais tempo, criaram um número desproporcional de todos os descendentes numa dada época de reprodução (DuVal, 2012). Rios e DuVal (2020) mostram agora que os machos mais experientes também têm uma menor probabilidade de partilhar a paternidade numa ninhada (Figura 1).
Embora o estudo mostre convincentemente que machos de status inferior ou com menos experiência têm maior probabilidade de compartilhar a paternidade, é menos claro como interpretar este resultado e o que concluir a partir dele. O padrão mostrado na Figura 1 pode refletir a variação da experiência feminina. A paternidade múltipla pode ser menos comum em ninhadas de fêmeas mais experientes, se essas fêmeas tiverem melhor informação sobre os machos disponíveis ou se forem mais capazes de obter copulações dos machos preferidos. Esta explicação pode ser rejeitada, pois Rivers e DuVal mostram que a probabilidade de uma ninhada ter dois machos era independente da idade da fêmea.
Outra explicação possível dos principais resultados do estudo é que as fêmeas tipicamente copulam com múltiplos machos, seja como um seguro contra a infertilidade ou porque isto lhes permite seleccionar o melhor reprodutor através de processos pós-copulatórios. Se os machos de estatuto superior inseminar mais espermatozóides ou espermatozóides mais competitivos, a probabilidade de paternidade múltipla também deve ser menor quando as fêmeas acasalam com tal macho. Em espécies socialmente monogâmicas, os machos extra-pares são tipicamente machos mais velhos (Cleasby & Nakagawa, 2012), e um estudo sobre pardais domésticos Passer domesticus sugere que isto se deve a mecanismos pós-copulatórios (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). No entanto, Rivers e DuVal rejeitam esta hipótese, porque (a) apenas algumas fêmeas foram observadas copulando com múltiplos machos (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) e (b) machos têm esperma pequeno e variável, uma pequena protuberância cloacal e pequenos testículos em comparação com outros passeriformes, sugerindo baixos níveis de competição espermática (Sardell & DuVal, 2014). Além disso (c) o número de espermatozóides por ejaculado não diferiu entre os machos de status diferente e a contagem de espermatozóides diminuiu com a idade (Sardell & DuVal, 2014).
Terceiro, casos de paternidade múltipla poderiam refletir fêmeas que inicialmente fizeram uma escolha ‘pobre’, mas posteriormente acasalaram com um macho de maior qualidade (eu me refiro a isso como a ‘hipótese de escolha ativa feminina’). Rios e Duval parecem rejeitar esta hipótese, pois não encontraram suporte para a previsão de que o pai da primeira descendência – que é muito provavelmente o primeiro ovo – seja um macho de status inferior em comparação com o pai da segunda descendência. Entretanto, este teste só é relevante se a ordem de fertilização refletir a ordem de cópula, o que parece improvável.
No entanto, Rios e DuVal mantêm a idéia de que as fêmeas escolhem se multiplicar quando suas escolhas não são ótimas. Eles sugerem que o acasalamento múltiplo está ligado ao desenvolvimento da exibição do cortejo masculino. Com o tempo os machos ganham mais experiência de exibição e, como resultado, estes machos podem ser capazes de mostrar consistentemente a exibição mais atraente, enquanto que os machos com menos experiência podem acertar apenas ocasionalmente. O artigo é vago sobre como isso então leva ao acasalamento com vários machos, mas um cenário pode ser que as fêmeas avaliem o mesmo macho repetidamente e possam perceber que afinal de contas elas copularam com um que não era tão bom dançarino e então decidem copular com outro macho. Este cenário é baseado em várias observações importantes. (a) Manakins machos de cauda de lança de status ou experiência diferente não diferem em traços morfológicos sexuais secundários, como a cor da plumagem (E. DuVal, pers. comm.). (b) O desempenho da dança complexa e multimodal dual masculina é mais previsível e coordenado quando uma mulher está presente (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) As fêmeas visitam frequentemente vários machos e o mesmo macho várias vezes antes de copular (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Há evidências de que a experiência de dança é importante. A parceria especial entre o macho alfa e beta parece assemelhar-se a uma relação aprendiz-mestre (DuVal, 2007b). Após a remoção do macho alfa, a maioria dos machos beta não assumem a posição alfa, mas tornam-se beta com outro alfa (DuVal, 2007b). Uma maneira de interpretar isto é que estes machos beta precisam de mais prática antes de se poderem tornar o alfa mestre. Entretanto, o que exatamente constitui uma exibição de dança perfeita permanece misterioso.
Proponho uma explicação alternativa para os resultados, que eu refiro como a ‘hipótese de resistência masculina’. Em uma espécie de lekking onde as fêmeas depositam apenas um a dois ovos, como os manakins, é provável que as fêmeas copulem apenas algumas vezes por ninhada (embora isto necessite de mais dados). As fêmeas visitam regularmente um ou mais locais de exposição e podem manter um registo de onde normalmente encontram um par de machos a dançar decentemente. Uma vez que a fêmea esteja pronta para copular alguns dias antes da postura dos ovos, ela pode então ir a um dos locais preferidos e copular com quem quer que esteja presente e mostrar o comportamento relevante. Na maioria dos casos, este vai ser o macho alfa. O pressuposto chave é que com o aumento do estatuto e da experiência, a probabilidade de o macho estar presente ou activamente exposto no local visitado aumenta, quer considerando a proporção do tempo total durante o período fértil das fêmeas ou como a proporção do tempo durante o qual as fêmeas realmente visitam. Assim, esta hipótese propõe que com a experiência, os machos aumentam a sua resistência (o tempo em que podem estar presentes ou activos no local de exposição) e tornam-se melhores na previsão de quando as fêmeas irão visitar para copular e precisam de estar em alerta máximo. Na maioria dos casos, as fêmeas prontas para copular vão então fazê-lo com um macho alfa experiente, mas no caso raro de ele estar longe, o alfa beta ou um alfa menos experiente exposto nas proximidades terá uma oportunidade de fertilizar um óvulo. Se este for o caso, seria de esperar que os machos beta compartilhassem a paternidade com seus próprios parceiros alfa. Isto realmente ocorreu, mas apenas em dois dos sete casos de paternidade beta (Rios & DuVal, 2020). Para múltiplos ninhos de paternidade, também seria interessante investigar a distância entre as áreas de exposição dos dois reprodutores.
A hipótese de resistência masculina é mais parcimoniosa, no sentido em que não requer que as fêmeas acompanhem a qualidade relativa dos parceiros de cópula, mas simplesmente relaciona o sucesso da cópula com a probabilidade de um determinado macho estar presente. Explica também porque as fêmeas ocasionalmente acasalariam com machos de baixa qualidade. A observação de que as fêmeas têm os seus óvulos reprogramados pelo mesmo macho ao longo das estações, mesmo que o macho mude o seu local de exposição (DuVal, 2013), sugere que as fêmeas preferem determinados indivíduos, mas isto não contradiz a hipótese. Em um sistema de alceamento, a única restrição pode ser que o macho preferido não esteja disponível no exato momento em que a fêmea visita para copular. Note que um macho preferido também pode não estar disponível se outras fêmeas estiverem presentes no local de exposição. Nesse caso, um macho beta pode ter uma maior chance de copular (Rios & Duval, comunicação pessoal).
Uma previsão testável da hipótese de escolha ativa feminina é que os machos aumentam a consistência de sua exibição com a experiência (Rios & DuVal, 2020). A hipótese de enduro masculino faz duas previsões críticas. (a) Os machos mais experientes estão mais frequentemente presentes em seu local de exposição, em geral ou durante visitas de fêmeas (copulantes). (b) As fêmeas não rejeitam um macho de estatuto inferior quando procuram uma cópula. Evidências circunstanciais para a hipótese de resistência dos machos vêm de outras espécies de lekking, como o rufo Calidris pugnax. Vervoort e Kempenaers (2019) mostraram que o sucesso da cópula dos machos estava simplesmente relacionado com a presença no lek durante as visitas das fêmeas copuladoras e, portanto, não era diferente do acasalamento aleatório. Isto era verdade independentemente do estatuto do macho, excepto para o macho residente de longo prazo (topo), que copulava com mais frequência do que o esperado. Da mesma forma, o sucesso da canalização em tubos de areia peitorais masculinos Calidris melanotos depende fortemente da proporção geral de tempo que um macho está ativo (Lesku et al., 2012). Rios e DuVal (2020) testaram outra previsão da hipótese de endurance, a saber, que a freqüência da área de exposição masculina correlaciona-se negativamente com a ocorrência de paternidade múltipla nos ninhos do macho. Embora a relação tenha sido negativa, ela não foi significativa (Figura S1 no Apêndice 2, Rios & Duval, 2020).
Outro estudo neste e em outros sistemas é necessário para diferenciar entre a escolha feminina ativa para o vigor ou habilidade de exibição masculina (Byers, Hebets, & Podos, 2010) e um processo mais passivo no qual a probabilidade de acasalamento depende da resistência masculina.