Multipelt parande, definierat som att en hona parar sig med mer än en hane under en enda reproduktionshändelse, är ett vanligt fenomen hos djur (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), och framför allt hos fåglar (Brouwer & Griffith, 2019). Frekvensen av flera parningar varierar avsevärt mellan arter och populationer (Petrie & Kempenaers, 1998) och en spännande hypotes är att denna variation är relaterad till begränsningar i honornas val av partner. Honorna kan öka sannolikheten att deras ägg blir till avkommor som överlever och trivs genom att vara selektiva, det vill säga genom att välja en hane av hög kvalitet eller en hane som besitter resurser av hög kvalitet (Andersson, 1994). Hos socialt monogama arter med biparental omsorg, däribland de flesta fåglar, kan honans val dock vara starkt begränsat. För det första konkurrerar honorna om att få tillgång till de mest högkvalitativa hanarna och när de väl är parade är dessa hanar inte längre tillgängliga. I så fall kan honorna para sig med en tillgänglig hane och delta i kopulationer utanför paret med den hane de föredrar (Møller, 1992). För det andra kan honorna stå inför avvägningar mellan valet av direkta fördelar (revirkvalitet, hanens föräldrakvalitet) och indirekta fördelar (hanens genetiska kvalitet eller kompatibilitet). Den hane som ger de bästa direkta fördelarna kanske inte är densamma som den som ger flest indirekta fördelar. Honorna kan då få det bästa av två världar genom att välja den förstnämnda som social partner och den sistnämnda som partner utanför paret.
Följande denna allmänna ram kan vi göra förutsägelser om multipla parningar i andra parningssystem. Hos lektande arter visar hanar upp sig för att locka till sig honor, men de försvarar eller tillhandahåller inte resurser som honorna behöver för en lyckad reproduktion, förutom sperma, och de bildar inga parbindningar (Höglund & Alatalo, 1995). Således bör varje hona vara fri att välja sin föredragna kopulationspartner. Om multipel faderskap är ett resultat av att honorna ägnar sig åt paröverskridande kopulationer för att undkomma begränsningar i samband med det sociala valet av partner, bör multipel faderskap inte förekomma hos arter som leker. Men det förekommer inte bara, det verkar till och med vara relativt vanligt. Multipelt faderskap har upptäckts hos alla studerade lektingarter (N = 8), och frekvensen varierar mellan 3,4 % och 50 % av kullarna (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Flerdubbla parningar har också rapporterats hos den lektande påfågeln Pavo cristatus: 50 % av de märkta påfåglarna observerades para sig mer än en gång och av dessa parade 78 % med 2-5 olika hanar (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers och DuVal (2020) studerade flerfaldigt faderskap hos den lektande lansettstjärtmanakinen Chiroxiphia lanceolata. De flesta honorna lägger två ägg och varje ägg kan avlas av en annan hane: varje år hade 7-22 % av de provtagna kullarna (Ntotal = 465) två avlönare. Rivers och Duvals studie är unik eftersom den noggrant testar en uppsättning hypoteser – som beskrivs i deras inledning och deras tabell 1 – som kan förklara detta fenomen. Dessa tester är möjliga tack vare 14 års intensivt fältarbete under vilka uppgifter om hanars och honors beteende, ålder, status och erfarenhet har samlats in och kombinerats med molekylär analys av släktskap.
En av hypoteserna går ut på att honorna föredrar hanar med hög social status eller med mer erfarenhet och att de därför kommer att vara mindre benägna att kopulera med en annan hane om de först har parat sig med en sådan föredragen hane. Flerdubbelt faderskap skulle då uppstå om honorna gjorde ett icke-optimalt val i början. Studien tycks stödja denna idé, men för att förstå och diskutera resultaten måste vi titta närmare på den studerade arten.
Den lansettstjärtade manakinen har ett unikt parningssystem: den bildar inte bara en lek med utspridda uppvisningsställen för hanar (därav uttrycket ”exploderad” lek), utan uppvisningen sker vanligen av två hanar som dansar tillsammans på en perch (DuVal, 2007a; se t.ex. https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Dessa två hanar, som kallas alfa och beta, är inte släkt och deras partnerskap är allt annat än jämlikt: betahanen föder sällan avkomma (DuVal, 2007b).
Emily Duvals fantastiska arbete om detta system avslöjade redan att mer erfarna hanar, dvs. de som haft alfa-status längre, avlade oproportionerligt många av alla avkommor under en viss häckningssäsong (DuVal, 2012). Rivers och DuVal (2020) visar nu att mer erfarna hanar också har en lägre sannolikhet att dela faderskap i en kull (figur 1).
Och även om studien på ett övertygande sätt visar att hanar med lägre status eller med mindre erfarenhet har större sannolikhet att dela faderskap, är det inte lika tydligt hur man ska tolka detta resultat och vad man ska dra för slutsatser av det. Det mönster som visas i figur 1 kan återspegla variation i kvinnors erfarenhet. Flerfaldigt faderskap kan vara mindre vanligt i kopplingar med mer erfarna honor, om dessa honor har bättre information om tillgängliga hanar eller om de har bättre möjligheter att få kopulationer från de föredragna hanarna. Denna förklaring kan förkastas, eftersom Rivers och DuVal visar att sannolikheten för att ett kull hade två avkommor var oberoende av honans ålder.
En annan möjlig förklaring till studiens huvudresultat är att honorna typiskt sett kopulerar med flera hanar, antingen som en försäkring mot infertilitet eller för att detta gör det möjligt för dem att välja den bästa fadern genom postkopulatoriska processer. Om hanar med högre status inseminerar mer sperma eller mer konkurrenskraftig sperma bör sannolikheten för flerfaldigt faderskap också vara lägre när honorna parar sig med en sådan hane. Hos socialt monogama arter är extraparsföräldrar vanligtvis äldre hanar (Cleasby & Nakagawa, 2012), och en studie på hussparvar Passer domesticus tyder på att detta beror på postkopulatoriska mekanismer (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Rivers och DuVal förkastar dock denna hypotes, eftersom (a) endast ett fåtal honor observerades kopulera med flera hanar (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) och (b) hanarna har små och varierande spermier, en liten cloacal protuberans och små testiklar jämfört med andra passeriner, vilket tyder på låga nivåer av spermiekonkurrens (Sardell & DuVal, 2014). Dessutom (c) skilde sig inte antalet spermier per ejakulat mellan hanar av olika status och antalet spermier minskade med åldern (Sardell & DuVal, 2014).
För det tredje skulle fall av flera faderskap kunna återspegla honor som till en början gjorde ett ”dåligt” val, men som senare parade sig med en hane av högre kvalitet (jag kallar detta för ”hypotesen om aktiva val av honor”). Rivers och Duval tycks förkasta denna hypotes, eftersom de inte fann något stöd för förutsägelsen att fadern till den först kläckta avkomman – som sannolikt är det först kläckta ägget – är en hane med lägre status jämfört med fadern till den andra kläckta avkomman. Detta test är dock endast relevant om befruktningsordningen återspeglar kopulationsordningen, vilket verkar osannolikt.
Rivers och DuVal håller dock fast vid idén att honor väljer att para sig multipelt när deras val inte är optimalt. De föreslår att flera parningar är kopplade till utvecklingen av hanarnas uppvaktning. Med tiden får hanar mer erfarenhet av uppvisning och som ett resultat av detta kan dessa hanar kanske konsekvent visa den mest attraktiva uppvisningen, medan mindre erfarna hanar kanske bara ibland gör rätt. I artikeln är det vagt om hur detta sedan leder till parning med flera hanar, men ett scenario skulle kunna vara att honorna utvärderar samma hane upprepade gånger och kanske inser att de parat sig med en hane som inte var så bra på att dansa trots allt och då bestämmer sig för att parat sig med en annan hane. Detta scenario bygger på flera viktiga observationer. (a) Hanar av lanskapstjärtar med olika status eller erfarenhet skiljer sig inte åt när det gäller morfologiska sekundära sexuella egenskaper, t.ex. fjäderdräktfärg (E. DuVal, pers. komm.). (b) Utförandet av den komplexa, multimodala dansuppvisningen med dubbla hanar är mer förutsägbart och samordnat när en hona är närvarande (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Honor besöker ofta flera hanar och samma hane flera gånger innan de kopulerar (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Det finns belägg för att danserfarenhet är viktigt. Det speciella partnerskapet mellan alfa- och betahannen verkar likna ett lärlingsmästarförhållande (DuVal, 2007b). Efter att alfahannen avlägsnats tar de flesta betahannar inte över alfapositionen, utan blir snarare beta med en annan alfa (DuVal, 2007b). Ett sätt att tolka detta är att dessa betahannar behöver mer övning innan de kan bli alfa-mästare. Vad som exakt utgör en perfekt dansuppvisning förblir dock mystiskt.
Jag föreslår en alternativ förklaring till resultaten, som jag kallar för ”hanarnas uthållighetshypotes”. Hos en lektande art där honorna bara lägger ett till två ägg, som till exempel manakiner, är det troligt att honorna bara kopulerar några få gånger per koppling (även om detta kräver mer data). Honorna besöker regelbundet en eller flera utställningsplatser och kan hålla reda på var de brukar hitta ett par hyggligt dansande hanar. När honan är redo att kopulera några dagar före äggläggningen kan hon sedan bege sig till en av de föredragna platserna och kopulera med den som råkar vara närvarande och uppvisar det relevanta beteendet. I de flesta fall kommer detta att vara alfahannen. Huvudantagandet är att med ökande status och erfarenhet ökar sannolikheten för att hanen är närvarande eller aktivt visar sig på den besökta platsen, antingen med tanke på andelen av den totala tiden under honornas fertila period eller som andel av den tid under vilken honorna faktiskt besöker platsen. Hypotesen är alltså att med erfarenhet ökar hanarna sin uthållighet (den tid de kan vara närvarande eller aktiva på visningsplatsen) och blir bättre på att förutsäga när honorna kommer att besöka dem för att kopulera och att de måste vara i högsta beredskap. I de flesta fall kommer honor som är redo att kopulera att göra det med en erfaren alfahane, men i det sällsynta fallet att han råkar vara borta har betahannen eller en mindre erfaren alfahane som visar upp sig i närheten möjlighet att befrukta ett ägg. Om detta är fallet skulle man kunna förvänta sig att betahannar delar faderskapet med sina egna alfapartners. Detta skedde faktiskt, men endast i två av sju fall av beta- faderskap (Rivers & DuVal, 2020). För bon med flera faderskap skulle det också vara intressant att undersöka avståndet mellan de två faderskapshästarnas utställningsområden.
Hypotesen om hanarnas uthållighet är mer sparsmakad, i den meningen att den inte kräver att honorna håller reda på den relativa kvaliteten på kopulationspartners, utan helt enkelt relaterar kopulationsframgången till sannolikheten för att en viss hane är närvarande. Den förklarar också varför honorna ibland parar sig med hanar av låg kvalitet. Observationen att honorna får sina ägg av samma hane över årstiderna, även om hanen byter utställningsplats (DuVal, 2013), tyder på att honorna föredrar vissa individer, men detta motsäger inte hypotesen. I ett leksystem kan den enda begränsningen vara att den föredragna hanen inte är tillgänglig i samma ögonblick som honan besöker den för att kopulera. Observera att en föredragen hane också kan vara otillgänglig om det finns andra honor på visningsplatsen. I ett sådant fall kan en betahane ha större chans att kopulera (Rivers & Duval, personlig kommunikation).
En testbar förutsägelse av hypotesen om aktivt val av hona är att hanar ökar konsistensen i sin visning med erfarenhet (Rivers & Duval, 2020). Hypotesen om hanarnas uthållighet innehåller två kritiska förutsägelser. (a) Mer erfarna hanar är oftare närvarande på sin visningsplats, i allmänhet eller vid besök av (kopulerande) honor. (b) Honorna avvisar inte en hane med lägre status när de söker en kopulation. Omständliga bevis för hypotesen om hanens uthållighet kommer från andra arter som leker, t.ex. kråkfågeln Calidris pugnax. Vervoort och Kempenaers (2019) visade att hanarnas kopulationsframgång helt enkelt var relaterad till närvaron på lekplatsen under besök av kopulerande honor och därmed inte skiljde sig från slumpmässig parning. Detta gällde oberoende av hanens status, med undantag för den långsiktigt (överst) bosatta hanen, som kopulerade oftare än förväntat. På samma sätt är avelsframgången hos hanar av bröstpipare Calidris melanotos starkt beroende av den totala andelen tid som en hane är aktiv (Lesku et al., 2012). Rivers och DuVal (2020) testade en annan förutsägelse i uthållighetshypotesen, nämligen att hanarnas närvaro i utställningsområdet korrelerar negativt med förekomsten av flerfaldigt faderskap i hanarnas bon. Även om sambandet var negativt var det inte signifikant (figur S1 i bilaga 2, Rivers & Duval, 2020).
Det krävs ytterligare studier i detta och andra system för att skilja mellan ett aktivt val av honan för hanens visningsstyrka eller skicklighet (Byers, Hebets, & Podos, 2010) och en mer passiv process där sannolikheten att para sig beror på hanens uthållighet.