Împerecherea multiplă, definită ca o femelă care se împerechează cu mai mult de un mascul în timpul unui singur eveniment reproductiv, este un fenomen comun la animale (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), și în special la păsări (Brouwer & Griffith, 2019). Frecvența împerecherii multiple variază substanțial între specii și populații (Petrie & Kempenaers, 1998) și o ipoteză intrigantă este că această variație este legată de constrângerile în alegerea partenerului de către femele. Femelele pot crește probabilitatea ca ouăle lor să se transforme în urmași care să supraviețuiască și să se dezvolte prin selectivitate, adică prin alegerea unui mascul de înaltă calitate sau a unuia care posedă resurse de înaltă calitate (Andersson, 1994). Cu toate acestea, la speciile monogame din punct de vedere social cu îngrijire biparentală, inclusiv la majoritatea păsărilor, alegerea femelei poate fi sever limitată. În primul rând, femelele concurează pentru accesul la masculii de cea mai bună calitate și, odată împerecheați, acei masculi nu mai sunt disponibili. În acest caz, femelele se pot împerechea cu un mascul disponibil și se pot angaja în copulații în afara perechii cu masculul lor preferat (Møller, 1992). În al doilea rând, femelele se pot confrunta cu compromisuri între alegerea unor beneficii directe (calitatea teritoriului, calitatea parentală a masculului) și beneficii indirecte (calitatea genetică sau compatibilitatea masculului). Este posibil ca masculul care oferă cele mai bune beneficii directe să nu fie același cu cel care oferă cele mai multe beneficii indirecte. În acest caz, femelele ar putea obține ceea ce este mai bun din ambele lumi alegându-l pe primul ca partener social și pe cel de-al doilea ca partener extrapereche.
După acest cadru general, putem face predicții despre împerecherea multiplă în alte sisteme de împerechere. La speciile lekking, masculii se afișează pentru a atrage femelele, dar nu apără sau furnizează resursele de care femelele au nevoie pentru o reproducere reușită, cu excepția spermei, și nu formează legături de pereche (Höglund & Alatalo, 1995). Astfel, fiecare femelă ar trebui să fie liberă să își aleagă partenerul de copulație preferat. Dacă paternitatea multiplă este rezultatul faptului că femelele se angajează în copulații în afara perechilor pentru a scăpa de constrângerile legate de alegerea partenerului social, atunci paternitatea multiplă nu ar trebui să apară la speciile lekking. Cu toate acestea, nu numai că apare, dar pare chiar relativ frecventă. Paternitatea multiplă a fost detectată la toate speciile lekking studiate (N = 8), variind ca frecvență între 3,4 % și 50 % din puiet (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Împerecherea multiplă a fost, de asemenea, raportată la păunul lekking Pavo cristatus: S-a observat că 50 % dintre păuni marcați s-au împerecheat de mai multe ori, iar dintre aceștia 78 % au copulat cu 2-5 masculi diferiți (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers și DuVal (2020) au studiat paternitatea multiplă la manechinul cu coadă de lance Chiroxiphia lanceolata care face lecking. Majoritatea femelelor depun două ouă și fiecare ou poate fi procreat de un mascul diferit:în fiecare an, între 7 % și 22 % din ciorchinii eșantionați (Ntotal = 465) au avut doi fătari. Studiul lui Rivers și DuVal este unic prin faptul că testează în mod riguros un set de ipoteze – descrise în introducere și în tabelul 1 – care pot explica acest fenomen. Aceste teste sunt posibile datorită celor 14 ani de muncă intensă pe teren, pe parcursul cărora au fost colectate date privind comportamentul masculilor și al femelelor, vârsta, statutul și experiența, care au fost combinate cu analiza moleculară a filiației.
Una dintre ipoteze postulează că femelele preferă masculii cu un statut social ridicat sau cu mai multă experiență și că, prin urmare, vor fi mai puțin înclinate să copuleze cu un alt mascul dacă s-au împerecheat mai întâi cu un astfel de mascul preferat. Astfel, în cazul în care femelele ar face o alegere neoptimală la început, ar apărea paternitatea multiplă. Studiul pare să susțină această idee, dar pentru a înțelege și a discuta rezultatele, trebuie să ne uităm mai atent la specia studiată.
Manachinul cu coadă de lance are un sistem de împerechere unic: nu numai că formează un lek cu locuri de afișare a masculilor împrăștiate (de unde și termenul de lek „explodat”), dar afișarea se face de obicei de către doi masculi care dansează împreună pe un perișor (DuVal, 2007a; a se vedea, de exemplu, https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Acești doi masculi, denumiți alfa și beta, nu sunt rude, iar parteneriatul lor nu este deloc egal: masculul beta rareori generează urmași (DuVal, 2007b).
Meritata lucrare a lui Emily DuVal asupra acestui sistem a dezvăluit deja că masculii mai experimentați, adică cei care au avut statutul de alfa pentru mai mult timp, au procreat un număr disproporționat din toți puii într-un anumit sezon de reproducere (DuVal, 2012). Rivers și DuVal (2020) arată acum că masculii mai experimentați au, de asemenea, o probabilitate mai mică de a împărți paternitatea într-un cuib (Figura 1).
Deși studiul arată în mod convingător că masculii cu statut inferior sau cu mai puțină experiență au o probabilitate mai mare de a împărți paternitatea, este mai puțin clar cum să interpretăm acest rezultat și ce să concluzionăm din el. Modelul prezentat în figura 1 ar putea reflecta variația în experiența femeilor. Este posibil ca paternitatea multiplă să fie mai puțin frecventă în cuiburile de femele mai experimentate, dacă aceste femele au informații mai bune despre masculii disponibili sau dacă sunt mai capabile să obțină mai ușor copulații de la masculii preferați. Această explicație poate fi respinsă, deoarece Rivers și DuVal arată că probabilitatea ca un puiet să aibă doi tați este independentă de vârsta femelei.
O altă posibilă explicație a principalelor rezultate ale studiului este că femelele copulează în mod obișnuit cu mai mulți masculi, fie ca o asigurare împotriva infertilității, fie pentru că acest lucru le permite să selecteze cel mai bun armăsar prin procese postcopulatorii. Dacă masculii cu un statut superior inseminează mai mult spermă sau mai multă spermă competitivă, probabilitatea de paternitate multiplă ar trebui să fie, de asemenea, mai mică atunci când femelele se împerechează cu un astfel de mascul. La speciile monogame din punct de vedere social, tații extrapereche sunt, de obicei, masculi mai în vârstă (Cleasby & Nakagawa, 2012), iar un studiu asupra vrăbiuțelor de casă Passer domesticus sugerează că acest lucru se datorează unor mecanisme post-copulatorii (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Cu toate acestea, Rivers și DuVal resping această ipoteză, deoarece (a) doar câteva femele au fost observate copulând cu mai mulți masculi (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) și (b) masculii au spermă mică și variabilă, o protuberanță cloacală mică și testicule mici în comparație cu alte paseriforme, sugerând niveluri scăzute de competiție spermatică (Sardell & DuVal, 2014). Mai mult decât atât (c) numărul de spermatozoizi pe ejaculat nu diferă între masculi de statut diferit, iar numărul de spermatozoizi scade odată cu vârsta (Sardell & DuVal, 2014).
În al treilea rând, cazurile de paternitate multiplă ar putea reflecta femelele care au făcut inițial o alegere „proastă”, dar care ulterior s-au împerecheat cu un mascul de calitate superioară (mă refer la aceasta ca la „ipoteza alegerii active a femelei”). Rivers și Duval par să respingă această ipoteză, deoarece nu au găsit niciun sprijin pentru predicția conform căreia tatăl primului pui eclozat – care este cel mai probabil primul ou împerecheat – este un mascul cu un statut inferior în comparație cu tatăl celui de-al doilea pui eclozat. Cu toate acestea, acest test este relevant doar dacă ordinea fertilizării reflectă ordinea copulației, ceea ce pare puțin probabil.
Cu toate acestea, Rivers și DuVal păstrează ideea că femelele aleg să se împerecheze multiplu atunci când alegerile lor nu sunt optime. Ei sugerează că împerecherea multiplă este legată de dezvoltarea afișajului de curtare al masculilor. În timp, masculii dobândesc mai multă experiență de afișare și, ca urmare, acești masculi pot fi capabili să afișeze în mod constant cea mai atractivă prezentare, în timp ce masculii mai puțin experimentați ar putea reuși doar ocazional. Lucrarea este vagă în ceea ce privește modul în care acest lucru duce apoi la împerecherea cu mai mulți masculi, dar un scenariu ar putea fi acela că femelele evaluează același mascul în mod repetat și își pot da seama că s-au împerecheat cu unul care, în cele din urmă, nu era un dansator atât de bun și atunci decid să se împerecheze cu un alt mascul. Acest scenariu se bazează pe câteva observații importante. (a) Masculii masculi de manechin cu coadă de lance cu statut sau experiență diferită nu diferă în ceea ce privește trăsăturile sexuale secundare morfologice, cum ar fi culoarea penajului (E. DuVal, com. pers.). (b) Efectuarea spectacolului complex și multimodal de dans dublu al masculilor este mai previzibilă și mai coordonată atunci când este prezentă o femelă (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Femelele vizitează adesea mai mulți masculi și același mascul de mai multe ori înainte de a se împerechea (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Există dovezi că experiența de dans este importantă. Parteneriatul special dintre masculul alfa și masculul beta pare să semene cu o relație ucenic-maestru (DuVal, 2007b). După îndepărtarea masculului alfa, majoritatea masculilor beta nu preiau poziția alfa, ci mai degrabă devin beta cu un alt alfa (DuVal, 2007b). Un mod de a interpreta acest lucru este că acești masculi beta au nevoie de mai multă practică înainte de a putea deveni maestrul alfa. Cu toate acestea, ce anume constituie o demonstrație perfectă de dans rămâne misterios.
Propun o explicație alternativă pentru aceste rezultate, pe care o numesc „ipoteza rezistenței masculine”. La o specie lekking în care femelele depun doar unul sau două ouă, cum ar fi manakinii, este probabil ca femelele să copuleze doar de câteva ori pe cuib (deși acest lucru necesită mai multe date). Femelele vizitează în mod regulat unul sau mai multe locuri de prezentare și pot ține evidența locului unde găsesc de obicei o pereche de masculi care dansează decent. Odată ce femela este pregătită să se împerecheze, cu câteva zile înainte de depunerea ouălor, ea ar putea să meargă la unul dintre locurile preferate și să se împerecheze cu cel care se întâmplă să fie prezent și care prezintă un comportament corespunzător. În cele mai multe cazuri, acesta va fi masculul alfa. Principala ipoteză este că, odată cu creșterea statutului și a experienței, crește probabilitatea ca masculul să fie prezent sau să se afișeze în mod activ în locul vizitat, fie că se ia în considerare proporția din timpul total al perioadei de fertilitate a femelelor, fie că se ia în considerare proporția din timpul în care femelele îl vizitează efectiv. Astfel, această ipoteză propune că, odată cu experiența, masculii își măresc rezistența (timpul în care sunt capabili să fie prezenți sau activi la locul de afișare) și devin mai buni la prezicerea momentului în care femelele îi vor vizita pentru a se împerechea și trebuie să fie în alertă maximă. În cele mai multe cazuri, femelele pregătite să se împerecheze vor face acest lucru cu un mascul alfa experimentat, dar în cazul rar în care acesta este absent, beta sau un mascul alfa mai puțin experimentat care expune în apropiere va avea ocazia de a fertiliza un ovul. În acest caz, este de așteptat ca masculii beta să împartă paternitatea cu partenerii lor alfa. Acest lucru s-a întâmplat, într-adevăr, dar numai în două din șapte cazuri de paternitate beta (Rivers & DuVal, 2020). În cazul cuiburilor cu paternitate multiplă, ar fi, de asemenea, interesant să se investigheze distanța dintre zonele de afișare ale celor doi masculi.
Ipoteza rezistenței masculilor este mai parcimonioasă, în sensul că nu necesită ca femelele să țină evidența calității relative a partenerilor de copulație, ci pur și simplu leagă succesul copulării de probabilitatea ca un anumit mascul să fie prezent. Aceasta explică, de asemenea, de ce femelele s-ar împerechea ocazional cu masculi de slabă calitate. Observarea faptului că femelele își fac ouăle să fie împerecheate de același mascul de-a lungul anotimpurilor, chiar dacă masculul își schimbă locul de afișare (DuVal, 2013), sugerează că femelele preferă anumiți indivizi, dar acest lucru nu contrazice ipoteza. Într-un sistem de lekking, singura constrângere ar putea fi faptul că masculul preferat nu este disponibil chiar în momentul în care femela îl vizitează pentru copulație. Rețineți că un mascul preferat ar putea, de asemenea, să nu fie disponibil dacă alte femele sunt prezente la locul de prezentare. În acest caz, un mascul beta poate avea o șansă mai mare de a se împerechea (Rivers & Duval, comunicare personală).
O predicție testabilă a ipotezei alegerii active a femelei este că masculii își sporesc consistența afișajului odată cu experiența (Rivers & DuVal, 2020). Ipoteza de anduranță a masculilor face două predicții critice. (a) Masculii mai experimentați sunt mai des prezenți la locul lor de afișare, în general sau în timpul vizitelor femelelor (care copulează). (b) Femelele nu resping un mascul de statut inferior atunci când caută o copulație. Dovezile circumstanțiale pentru ipoteza rezistenței masculilor provin de la alte specii care fac lekking, cum ar fi coțofana Calidris pugnax. Vervoort și Kempenaers (2019) au arătat că succesul de copulație al masculilor a fost pur și simplu legat de prezența pe lek în timpul vizitelor femelelor copulative și, prin urmare, nu diferă de împerecherea aleatorie. Acest lucru a fost valabil indiferent de statutul masculului, cu excepția masculului rezident pe termen lung (de sus), care a copulat mai des decât era de așteptat. În mod similar, succesul împerecherii la masculii masculi de arendaș pectoral Calidris melanotos depinde în mare măsură de proporția totală de timp în care un mascul este activ (Lesku et al., 2012). Rivers și DuVal (2020) au testat o altă predicție a ipotezei de anduranță, și anume că prezența masculului în zona de expunere se corelează negativ cu apariția paternității multiple în cuiburile masculilor. Deși relația a fost negativă, aceasta nu a fost semnificativă (Figura S1 din apendicele 2, Rivers & Duval, 2020).
Sunt necesare studii suplimentare în acest sistem și în alte sisteme pentru a diferenția între alegerea activă a femelei pentru vigoarea sau îndemânarea de afișare a masculului (Byers, Hebets, & Podos, 2010) și un proces mai pasiv în care probabilitatea de împerechere depinde de rezistența masculului.