Multiple mating, defined as a female copulating with more than one male during a single reproductive event, is a common phenomenon in animals (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), and notably in birds (Brouwer & Griffith, 2019). Częstotliwość wielokrotnego kojarzenia różni się znacznie między gatunkami i populacjami (Petrie & Kempenaers, 1998), a jedną z intrygujących hipotez jest to, że ta zmienność jest związana z ograniczeniami w wyborze samicy do kojarzenia. Samice mogą zwiększyć prawdopodobieństwo, że z ich jaj powstanie potomstwo, które przeżyje i będzie się rozwijać poprzez selektywność, czyli wybór samca o wysokiej jakości lub posiadającego wysokiej jakości zasoby (Andersson, 1994). Jednak u monogamicznych gatunków społecznych z dwurodzicielską opieką, w tym u większości ptaków, wybór samicy może być poważnie ograniczony. Po pierwsze, samice konkurują o dostęp do samców najwyższej jakości, a po pokryciu samce te nie są już dostępne. W takim przypadku samice mogą rozmnażać się z dostępnym samcem i angażować się w kopulacje pozaparowe z preferowanym przez siebie samcem (Møller, 1992). Po drugie, samice mogą mieć do czynienia z kompromisem pomiędzy wyborem bezpośrednich korzyści (jakość terytorium, jakość rodzicielska samca) a korzyściami pośrednimi (jakość genetyczna samca lub zgodność). Samiec, który zapewnia najlepsze korzyści bezpośrednie, może nie być tym samym, który zapewnia najwięcej korzyści pośrednich. Samice mogą więc uzyskać to, co najlepsze z obu światów, wybierając tego pierwszego jako partnera społecznego, a tego drugiego jako partnera pozaparowego.
Podążając za tymi ogólnymi ramami, możemy dokonać przewidywań dotyczących wielokrotnego kojarzenia w innych systemach kojarzenia. U gatunków lekaj±cych samce pokazuj± się, by wci±gn±ć samice, ale nie broni± ani nie dostarczaj± zasobów potrzebnych samicom do udanego rozmnażania, z wyj±tkiem spermy, i nie tworz± wi±zań par (Höglund & Alatalo, 1995). Tak więc każda samica powinna mieć swobodę wyboru preferowanego partnera do kopulacji. Jeśli wielokrotne ojcostwo jest wynikiem angażowania się samic w kopulacje pozaparowe w celu uniknięcia ograniczeń związanych ze społecznym doborem partnera, to wielokrotne ojcostwo nie powinno występować u gatunków lekajacych. Jednak nie tylko występuje, ale nawet wydaje się stosunkowo częste. Wielokrotne ojcostwo zostało wykryte u każdego z badanych gatunków lekajów (N = 8), z częstością od 3,4% do 50% lęgów (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Wielokrotne kojarzenia odnotowano również u pawia Pawo cristatus: 50% oznakowanych pawi zaobserwowano, że kopulowało więcej niż raz, a spośród nich 78% kopulowało z 2-5 różnymi samcami (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers i DuVal (2020) badali wielokrotne ojcostwo u lekajskiego manakina lancetowatego Chiroxiphia lanceolata. Większość samic składa dwa jaja, a każde jajo może być wysiadywane przez innego samca: każdego roku od 7% do 22% badanych lęgów (Ntotal = 465) miało dwóch ojców. Badanie Riversa i DuVala jest wyjątkowe, ponieważ rygorystycznie testuje zestaw hipotez – opisanych we wstępie i w tabeli 1 – które mogą wyjaśnić to zjawisko. Testy te są możliwe dzięki 14 latom intensywnych badań terenowych, podczas których dane dotyczące zachowania samców i samic, wieku, statusu i doświadczenia zostały zebrane i połączone z molekularną analizą rodzicielstwa.
Jedna z hipotez zakłada, że samice preferują samców o wysokim statusie społecznym lub z większym doświadczeniem i że w związku z tym będą mniej skłonne do kopulacji z innym samcem, jeśli najpierw kopulowały z takim preferowanym samcem. Wielokrotne ojcostwo wystąpiłoby wtedy, gdyby samice na początku dokonały nieoptymalnego wyboru. Badanie wydaje się potwierdzać tę koncepcję, ale aby zrozumieć i omówić wyniki, musimy przyjrzeć się bliżej badanemu gatunkowi.
Manakin lancetowaty ma unikalny system godowy: nie tylko tworzy lek z rozłożonymi miejscami ekspozycji samców (stąd termin „eksplodowany” lek), ale ekspozycja jest zwykle wykonywana przez dwa samce, które tańczą razem na grzędach (DuVal, 2007a; zob. np. https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Te dwa samce, określane jako alfa i beta, nie są spokrewnione, a ich partnerstwo nie jest równe: samiec beta rzadko płodzi potomstwo (DuVal, 2007b).
Wspaniała praca Emily DuVal nad tym systemem już ujawniła, że bardziej doświadczone samce, tj. te, które dłużej posiadały status alfa, spłodziły nieproporcjonalnie dużą liczbę wszystkich potomków w danym sezonie rozrodczym (DuVal, 2012). Rivers i DuVal (2020) pokazują teraz, że bardziej doświadczone samce mają również niższe prawdopodobieństwo dzielenia się ojcostwem w sprzężeniu (Ryc. 1).
Chociaż badanie przekonująco pokazuje, że samce o niższym statusie lub z mniejszym doświadczeniem są bardziej skłonne do dzielenia się ojcostwem, mniej jasne jest, jak interpretować ten wynik i jakie z niego wyciągnąć wnioski. Wzór pokazany na rycinie 1 może odzwierciedlać zróżnicowanie w doświadczeniu kobiet. Wielokrotne ojcostwo może być mniej powszechne w stadach bardziej doświadczonych samic, jeśli te samice mają lepsze informacje o dostępnych samcach lub jeśli są w stanie lepiej uzyskać kopulacje od preferowanych samców. Wyjaśnienie to można odrzucić, ponieważ Rivers i DuVal wykazali, że prawdopodobieństwo posiadania przez lęgi dwóch reproduktorów było niezależne od wieku samicy.
Innym możliwym wyjaśnieniem głównych wyników badań jest to, że samice zazwyczaj kopulują z wieloma samcami, albo jako ubezpieczenie przed niepłodnością, albo dlatego, że pozwala im to wybrać najlepszego reproduktora w procesach postkopulacyjnych. Jeśli samce o wyższym statusie zapładniają większą liczbę plemników lub bardziej konkurencyjną spermę, prawdopodobieństwo wielokrotnego ojcostwa powinno być również niższe, gdy samice kopulują z takim samcem. U gatunków społecznie monogamicznych reproduktorami pozaparowymi są zazwyczaj starsze samce (Cleasby & Nakagawa, 2012), a badanie na wróblach domowych Passer domesticus sugeruje, że wynika to z mechanizmów postkopulacyjnych (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Jednak Rivers i DuVal odrzucają tę hipotezę, ponieważ (a) tylko nieliczne samice obserwowano kopulujące z wieloma samcami (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) i (b) samce mają małe i zmienne nasienie, małą wypukłość kloaki i małe jądra w porównaniu z innymi wróblami, co sugeruje niski poziom konkurencji spermy (Sardell & DuVal, 2014). Ponadto (c) liczba plemników na ejakulat nie różniła się między samcami o różnym statusie, a liczba plemników spadała wraz z wiekiem (Sardell & DuVal, 2014).
Po trzecie, przypadki wielokrotnego ojcostwa mogą odzwierciedlać samice, które początkowo dokonały „złego” wyboru, ale następnie spółkowały z samcem o wyższej jakości (określam to jako „hipotezę aktywnego wyboru samicy”). Rivers i Duval wydają się odrzucać tę hipotezę, ponieważ nie znaleźli poparcia dla przewidywań, że ojciec pierwszego wyklutego potomstwa – którym najprawdopodobniej jest jajo wysiadywane jako pierwsze – jest samcem o niższym statusie w porównaniu z ojcem drugiego wyklutego potomstwa. Jednakże test ten jest istotny tylko wtedy, gdy kolejność zapłodnienia odzwierciedla kolejność kopulacji, co wydaje się mało prawdopodobne.
Niemniej jednak Rivers i DuVal utrzymują, że samice decydują się na wielokrotne kojarzenie, gdy ich wybory nie są optymalne. Sugerują oni, że wielokrotne kojarzenie jest związane z rozwojem męskiego wyświetlacza zalotów. Z czasem samce zdobywają więcej doświadczenia w wyświetlaniu i w rezultacie mogą one być w stanie konsekwentnie pokazywać najbardziej atrakcyjne wyświetlanie, podczas gdy mniej doświadczone samce mogą mieć rację tylko od czasu do czasu. W artykule nie jest jasne, jak to prowadzi do krycia z wieloma samcami, ale scenariusz może być taki, że samice oceniają tego samego samca wielokrotnie i mogą zdać sobie sprawę, że kopulowały z jednym, który nie był tak dobrym tancerzem, a następnie zdecydować się na kopulację z innym samcem. Scenariusz ten oparty jest na kilku ważnych obserwacjach. (a) Samce manakinów lancetowatych o różnym statusie lub doświadczeniu nie różnią się pod względem morfologicznych drugorzędowych cech płciowych, takich jak kolor upierzenia (E. DuVal, pers. comm.). (b) Wykonywanie złożonego, multimodalnego pokazu tańca dwóch samców jest bardziej przewidywalne i skoordynowane, gdy obecna jest samica (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Samice często odwiedzają kilka samców i tego samego samca wiele razy przed kopulacją (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Istnieją dowody na to, że doświadczenie taneczne jest ważne. Specjalne partnerstwo między samcem alfa i samcem beta wydaje się przypominać relację czeladnik-mistrz (DuVal, 2007b). Po usunięciu samca alfa, większość samców beta nie przejmuje pozycji alfa, ale raczej staje się beta z innym samcem alfa (DuVal, 2007b). Jednym ze sposobów interpretacji tego zjawiska jest to, że samce beta potrzebują więcej praktyki, zanim będą w stanie stać się mistrzem alfa. Jednak to, co dokładnie stanowi doskonały pokaz tańca, pozostaje tajemnicą.
Proponuję alternatywne wyjaśnienie tych wyników, które określam jako „hipotezę wytrzymałości samców”. W przypadku gatunków łaszących się, gdzie samice składają tylko jedno do dwóch jaj, takich jak manakiny, jest prawdopodobne, że samice kopulują tylko kilka razy w ciągu jednego sprzężenia (choć wymaga to więcej danych). Samice regularnie odwiedzają jedno lub więcej miejsc wystawowych i mogą śledzić, gdzie zwykle znajdują parę dobrze tańczących samców. Gdy samica jest gotowa do kopulacji na kilka dni przed złożeniem jaj, może udać się do jednego z preferowanych miejsc i kopulować z kimkolwiek, kto jest tam obecny i wykazuje odpowiednie zachowanie. W większości przypadków będzie to samiec alfa. Kluczowe założenie jest takie, że wraz z rosnącym statusem i doświadczeniem wzrasta prawdopodobieństwo, że samiec jest obecny lub aktywnie manifestuje w odwiedzanym miejscu, zarówno biorąc pod uwagę proporcję całkowitego czasu w okresie płodnym samic, jak i proporcję czasu, w którym samice faktycznie odwiedzają to miejsce. Hipoteza ta zakłada, że wraz z doświadczeniem samce zwiększają swoją wytrzymałość (czas, w którym są w stanie być obecne lub aktywne w miejscu manifestacji) i stają się lepsze w przewidywaniu, kiedy samice odwiedzą je w celu kopulacji i muszą być bardzo czujne. W większości przypadków, samice gotowe do kopulacji są następnie zrobić to z doświadczonym samcem alfa, ale w rzadkich przypadkach, gdy zdarza się, że jest daleko, beta lub mniej doświadczony alfa wyświetlania w pobliżu będzie miał okazję do zapłodnienia jaja. Jeśli tak jest, można by się spodziewać, że samce beta dzielą się ojcostwem z własnymi partnerami alfa. Tak rzeczywiście się stało, ale tylko w dwóch z siedmiu przypadków ojcostwa beta (Rivers & DuVal, 2020). W przypadku gniazd z wieloma ojcami interesujące byłoby również zbadanie odległości między obszarami występowania dwóch reproduktorów.
Hipoteza męskiej wytrzymałości jest bardziej oszczędna, w tym sensie, że nie wymaga od samic śledzenia względnej jakości partnerów kopulacyjnych, ale po prostu odnosi sukces kopulacyjny do prawdopodobieństwa, że dany samiec jest obecny. Wyjaśnia ona również, dlaczego samice czasami kopulowałyby z samcami o niskiej jakości. Obserwacja, że samice wysiadują jaja przez tego samego samca w różnych sezonach, nawet jeśli samiec zmienia miejsce manifestacji (DuVal, 2013), sugeruje, że samice preferują konkretne osobniki, ale nie zaprzecza to hipotezie. W systemie lekkingowym jedynym ograniczeniem może być to, że preferowany samiec nie jest dostępny w momencie, gdy samica przyjeżdża w celu kopulacji. Zauważmy, że preferowany samiec może być również niedostępny, jeśli inne samice są obecne w miejscu manifestacji. W takim przypadku samiec beta może mieć większe szanse na kopulację (Rivers & Duval, komunikacja osobista).
Testowalnym przewidywaniem hipotezy aktywnego wyboru samicy jest to, że samce zwiększają spójność swojego wyświetlania z doświadczeniem (Rivers & DuVal, 2020). Hipoteza wytrzymałości samców zawiera dwa krytyczne przewidywania. (a) Bardziej doświadczone samce są częściej obecne w swoim miejscu prezentacji, ogólnie lub podczas wizyt (kopulujących) samic. (b) Samice nie odrzucają samców o niższym statusie, gdy dążą do kopulacji. Poszlaki potwierdzające hipotezę o wytrzymałości samców pochodzą od innych gatunków lekajacych, takich jak batalion Calidris pugnax. Vervoort i Kempenaers (2019) wykazali, że sukces kopulacyjny samców był po prostu związany z obecnością na lektyce podczas wizyt kopulujących samic, a więc nie różnił się od przypadkowego kojarzenia. Było to prawdą niezależnie od statusu samca, z wyjątkiem samca rezydenta długoterminowego (top), który kopulował częściej niż oczekiwano. Podobnie, sukces rozrodu u samców sandacza Calidris melanotos silnie zależy od ogólnej proporcji czasu, w którym samiec jest aktywny (Lesku i in., 2012). Rivers i DuVal (2020) testowali inne przewidywanie hipotezy wytrzymałościowej, a mianowicie, że obecność samców na powierzchni wystawowej koreluje negatywnie z występowaniem wielokrotnego ojcostwa w gniazdach samców. Choć zależność była ujemna, nie była istotna (Rysunek S1 w Załączniku 2, Rivers & Duval, 2020).
Dalsze badania w tym i innych systemach są wymagane w celu rozróżnienia pomiędzy aktywnym wyborem samicy dla męskiej żywotności lub umiejętności wyświetlania (Byers, Hebets, & Podos, 2010) i bardziej pasywnym procesem, w którym prawdopodobieństwo kojarzenia zależy od męskiej wytrzymałości.