Meervoudige paring, gedefinieerd als een vrouwtje dat met meer dan één mannetje paart tijdens één reproductieve gebeurtenis, is een veel voorkomend verschijnsel bij dieren (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), en in het bijzonder bij vogels (Brouwer & Griffith, 2019). De frequentie van meervoudige paringen varieert aanzienlijk tussen soorten en populaties (Petrie & Kempenaers, 1998) en een intrigerende hypothese is dat deze variatie samenhangt met beperkingen in de vrouwelijke partnerkeuze. Vrouwtjes kunnen de kans dat hun eitjes nakomelingen voortbrengen die overleven en gedijen vergroten door selectief te zijn, d.w.z. door een mannetje van hoge kwaliteit te kiezen of een mannetje dat beschikt over hulpbronnen van hoge kwaliteit (Andersson, 1994). In sociaal monogame soorten met biparentale zorg, waaronder de meeste vogels, kan de keuze van de vrouwtjes echter ernstig beperkt worden. Ten eerste wedijveren wijfjes om de beste mannetjes te bemachtigen en als ze eenmaal gepaard hebben, zijn die mannetjes niet langer beschikbaar. In dat geval kunnen wijfjes broeden met een beschikbaar mannetje en copulaties buiten het paar aangaan met het mannetje van hun voorkeur (Møller, 1992). Ten tweede kunnen wijfjes te maken krijgen met een afweging tussen de keuze voor directe voordelen (kwaliteit van het territorium, kwaliteit van de mannelijke ouders) en indirecte voordelen (genetische kwaliteit van het mannetje of compatibiliteit). Het mannetje dat de beste directe voordelen biedt, is misschien niet hetzelfde als het mannetje dat de meeste indirecte voordelen biedt. Vrouwtjes zouden dan het beste van beide werelden kunnen verkrijgen door het eerste als sociale partner te kiezen en het tweede als partner buiten het paar.
Door dit algemene kader te volgen, kunnen we voorspellingen doen over meervoudige paringen in andere paringssystemen. Bij lekkende soorten vertonen mannetjes zich om wijfjes aan te trekken, maar zij verdedigen zich niet en verschaffen geen hulpbronnen die wijfjes nodig hebben voor een succesvolle voortplanting, behalve sperma, en zij vormen geen paarbanden (Höglund & Alatalo, 1995). Elk wijfje zou dus vrij moeten zijn in de keuze van de copulatiepartner van haar voorkeur. Als meervoudig vaderschap het resultaat is van vrouwtjes die copulaties buiten het paar aangaan om te ontsnappen aan beperkingen die samenhangen met sociale partnerkeuze, dan zou meervoudig vaderschap niet mogen voorkomen bij lekkende soorten. Het komt echter niet alleen voor, het lijkt zelfs relatief vaak voor te komen. Meervoudig vaderschap is vastgesteld bij elke soort (N = 8), variërend in frequentie tussen 3,4% en 50% van de broedsels (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Meervoudige paringen zijn ook gemeld bij de lekkende pauw Pavo cristatus: Bij 50% van de gemerkte pauwen werd waargenomen dat ze meer dan eens paren en daarvan copuleerde 78% met 2-5 verschillende mannetjes (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers en DuVal (2020) bestudeerden meervoudig vaderschap bij de lekkende lans-tailed manakin Chiroxiphia lanceolata. De meeste vrouwtjes leggen twee eieren en elk ei kan door een ander mannetje verwekt worden: elk jaar had 7% tot 22% van de bemonsterde legsels (Ntotaal = 465) twee vaders. De studie van Rivers en DuVal is uniek omdat zij een reeks hypothesen – beschreven in hun inleiding en in tabel 1 – die dit fenomeen kunnen verklaren, grondig toetst. Deze tests zijn mogelijk dankzij 14 jaar intensief veldwerk waarbij gegevens over gedrag, leeftijd, status en ervaring van mannetjes en vrouwtjes zijn verzameld en gecombineerd met moleculaire afstammingsanalyses.
Een van de hypotheses is dat vrouwtjes de voorkeur geven aan mannetjes met een hoge sociale status of met meer ervaring en dat zij daarom minder geneigd zullen zijn met een ander mannetje te paren als zij eerst met een dergelijk preferent mannetje hebben gepaard. Meervoudig vaderschap zou dan voorkomen als de vrouwtjes in het begin een niet-optimale keuze maakten. De studie lijkt dit idee te ondersteunen, maar om de resultaten te begrijpen en te bespreken, moeten we de studiesoort nader bekijken.
De lansstaartmanakin heeft een uniek paringssysteem: niet alleen vormt hij een lek met verspreide mannelijke display-locaties (vandaar de term ‘exploded’ lek), maar de display wordt meestal gedaan door twee mannetjes die samen op een zitstok dansen (DuVal, 2007a; zie bv. https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Deze twee mannetjes, alfa en bèta genoemd, zijn geen verwanten en hun partnerschap is allesbehalve gelijkwaardig: het bèta mannetje verwekt zelden nakomelingen (DuVal, 2007b).
Emily DuVal’s prachtige werk aan dit systeem toonde al aan dat meer ervaren mannetjes, d.w.z. mannetjes die langer de alfastatus hadden, een onevenredig aantal van alle nakomelingen verwekten in een bepaald broedseizoen (DuVal, 2012). Rivers en DuVal (2020) tonen nu aan dat meer ervaren mannetjes ook een lagere kans hebben om het vaderschap in een legsel te delen (figuur 1).
Hoewel de studie overtuigend aantoont dat mannetjes met een lagere status of met minder ervaring meer kans hebben om het vaderschap te delen, is het minder duidelijk hoe dit resultaat geïnterpreteerd moet worden en wat hieruit geconcludeerd moet worden. Het patroon in figuur 1 zou een weerspiegeling kunnen zijn van variatie in de ervaring van vrouwen. Meervoudig vaderschap kan minder voorkomen in legsels van meer ervaren wijfjes, als deze wijfjes betere informatie hebben over de beschikbare mannetjes of als ze beter in staat zijn copulaties te verkrijgen van de voorkeursmannetjes. Deze verklaring kan worden verworpen, omdat Rivers en DuVal aantonen dat de kans dat een broedsel twee vaders had onafhankelijk was van de leeftijd van het vrouwtje.
Een andere mogelijke verklaring voor de belangrijkste resultaten van de studie is dat wijfjes gewoonlijk met meerdere mannetjes copuleren, hetzij als verzekering tegen onvruchtbaarheid, hetzij omdat dit hen in staat stelt via post-copulatoire processen de beste vader te selecteren. Als mannetjes met een hogere status meer sperma of meer competitief sperma insemineren, zou de kans op meervoudig vaderschap ook kleiner moeten zijn wanneer wijfjes met zo’n mannetje paren. Bij sociaal monogame soorten zijn extra-paar vaderen typisch oudere mannetjes (Cleasby & Nakagawa, 2012), en een studie bij huismussen Passer domesticus suggereert dat dit het gevolg is van post-copulatoire mechanismen (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Rivers en DuVal verwerpen deze hypothese echter, omdat (a) slechts weinig vrouwtjes werden waargenomen die copuleerden met meerdere mannetjes (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) en (b) mannetjes klein en variabel sperma, een kleine cloacale uitstulping en kleine testikels hebben in vergelijking met andere passerines, wat wijst op lage niveaus van spermacompetitie (Sardell & DuVal, 2014). Bovendien (c) verschilde het aantal spermacellen per ejaculaat niet tussen mannetjes van verschillende status en nam het aantal spermacellen af met de leeftijd (Sardell & DuVal, 2014).
Derde mogelijkheid is dat gevallen van meervoudig vaderschap een weerspiegeling zijn van vrouwtjes die aanvankelijk een ‘slechte’ keuze maakten, maar vervolgens paarden met een mannetje van hogere kwaliteit (ik noem dit de ‘actieve vrouwtjeskeuzehypothese’). Rivers en Duval lijken deze hypothese te verwerpen, omdat zij geen steun vonden voor de voorspelling dat de vader van het eerst uitgekomen jong – wat hoogstwaarschijnlijk het eerst uitgekomen ei is – een mannetje met een lagere status is dan de vader van het tweede uitgekomen jong. Deze test is echter alleen relevant als de volgorde van bevruchting de volgorde van copulatie weerspiegelt, wat onwaarschijnlijk lijkt.
Niettemin houden Rivers en DuVal vast aan het idee dat vrouwtjes ervoor kiezen om meermaals te paren als hun keuzes niet optimaal zijn. Zij suggereren dat meervoudig paren samenhangt met de ontwikkeling van het baltsgedrag van mannetjes. In de loop van de tijd krijgen mannetjes meer ervaring met baltsgedrag en als gevolg daarvan zijn deze mannetjes misschien in staat om consequent het meest aantrekkelijke baltsgedrag te vertonen, terwijl minder ervaren mannetjes het misschien slechts af en toe goed doen. Het artikel is vaag over hoe dit vervolgens leidt tot paring met meerdere mannetjes, maar een scenario zou kunnen zijn dat vrouwtjes hetzelfde mannetje herhaaldelijk beoordelen en zich realiseren dat ze toch niet met zo’n goede danser hebben gepaard en dan besluiten om met een ander mannetje te paren. Dit scenario is gebaseerd op verschillende belangrijke waarnemingen. (a) Mannetjes van verschillende status of ervaring verschillen niet in morfologische secundaire geslachtskenmerken zoals de kleur van het verenkleed (E. DuVal, pers. comm.). (b) De uitvoering van de complexe, multimodale dansdisplay met twee mannetjes is voorspelbaarder en beter gecoördineerd wanneer een vrouwtje aanwezig is (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Vrouwtjes bezoeken vaak meerdere mannetjes en hetzelfde mannetje meerdere keren voordat ze copuleren (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Er zijn aanwijzingen dat dans-ervaring belangrijk is. Het speciale partnerschap tussen het alfa en beta mannetje lijkt op een leerling-meester relatie (DuVal, 2007b). Na het wegvallen van de alfaman nemen de meeste bèta-mannen de alfapositie niet over, maar worden ze bèta met een andere alfa (DuVal, 2007b). Een manier om dit te interpreteren is dat deze bèta mannetjes meer oefening nodig hebben voordat ze in staat zijn om de meester alfa te worden. Maar wat precies een perfecte dansvertoning is, blijft mysterieus.
Ik stel een alternatieve verklaring voor de resultaten voor, die ik de ‘mannelijke uithoudingsvermogen-hypothese’ noem. In een lekkende soort waar vrouwtjes slechts één tot twee eieren leggen, zoals manakins, is het waarschijnlijk dat vrouwtjes slechts een paar keer per legsel copuleren (hoewel hier meer gegevens voor nodig zijn). Vrouwtjes bezoeken regelmatig een of meer pleisterplaatsen en kunnen bijhouden waar zij gewoonlijk een paar behoorlijk dansende mannetjes aantreffen. Als het wijfje een paar dagen voor het leggen van de eieren klaar is om te paren, kan het naar een van de voorkeursplaatsen gaan en daar paren met degene die daar toevallig aanwezig is en het relevante gedrag vertoont. In de meeste gevallen zal dit het alfamannetje zijn. De belangrijkste hypothese is dat met toenemende status en ervaring de waarschijnlijkheid toeneemt dat het mannetje aanwezig is of zich actief vertoont op de bezochte plaats, hetzij als aandeel van de totale tijd gedurende de vruchtbare periode van de wijfjes, hetzij als aandeel van de tijd gedurende welke de wijfjes daadwerkelijk op bezoek komen. Deze hypothese stelt dus dat met de opgedane ervaring de mannetjes hun uithoudingsvermogen (de tijd dat zij aanwezig of actief kunnen zijn op de plaats waar zij zich vertonen) vergroten en beter kunnen voorspellen wanneer wijfjes op bezoek zullen komen om te paren en dat zij dus zeer waakzaam moeten zijn. In de meeste gevallen zullen wijfjes die klaar zijn om te paren, dat doen met een ervaren alfaman, maar in het zeldzame geval dat hij er niet is, zal de bèta of een minder ervaren alfa die zich in de buurt ophoudt, de kans krijgen om een eitje te bevruchten. Als dit het geval is, zou men verwachten dat beta mannetjes het vaderschap delen met hun eigen alpha partners. Dit gebeurde inderdaad, maar slechts in twee van de zeven gevallen van beta vaderschap (Rivers & DuVal, 2020). Voor nesten met meervoudig vaderschap zou het ook interessant zijn om de afstand tussen de uitstalgebieden van de twee vaders te onderzoeken.
De mannelijke uithoudingsvermogen hypothese is eenvoudiger, in de zin dat het niet vereist dat vrouwtjes de relatieve kwaliteit van copulatie partners bij te houden, maar gewoon relateert copulatie succes aan de waarschijnlijkheid dat een bepaald mannetje aanwezig is. Het verklaart ook waarom wijfjes af en toe paren met mannetjes van lage kwaliteit. De waarneming dat vrouwtjes hun eieren in de loop van het seizoen door hetzelfde mannetje laten bevruchten, zelfs als het mannetje van plaats verandert (DuVal, 2013), suggereert dat vrouwtjes een voorkeur hebben voor bepaalde individuen, maar dit is niet in tegenspraak met de hypothese. In een lekking systeem zou de enige beperking kunnen zijn dat het preferente mannetje niet beschikbaar is op het moment dat het vrouwtje komt copuleren. Merk op dat een mannetje van voorkeur ook niet beschikbaar kan zijn als er andere wijfjes aanwezig zijn op de plaats van uitstalling. In dat geval kan een beta- mannetje een grotere kans hebben om te paren (Rivers & Duval, persoonlijke mededeling).
Een testbare voorspelling van de actieve vrouwtjeskeuzehypothese is dat mannetjes de consistentie van hun vertoning verhogen met ervaring (Rivers & DuVal, 2020). De mannelijke uithoudingsvermogenhypothese doet twee cruciale voorspellingen. (a) Meer ervaren mannetjes zijn vaker aanwezig op hun vertoningsplek, in het algemeen of tijdens bezoek van (copulerende) vrouwtjes. (b) Vrouwtjes wijzen een mannetje met een lagere status niet af als ze op zoek zijn naar een copulatie. Bewijzen voor de hypothese van het uithoudingsvermogen van de mannetjes komen van andere lekkende soorten, zoals de kemphaan Calidris pugnax. Vervoort en Kempenaers (2019) toonden aan dat mannelijk copulatiesucces simpelweg gerelateerd was aan de aanwezigheid op het lek tijdens bezoeken van copulerende vrouwtjes en dus niet verschilde van willekeurige paring. Dit gold onafhankelijk van de mannelijke status, behalve voor het langdurig (top) verblijvende mannetje, dat vaker copuleerde dan verwacht. Op vergelijkbare wijze hangt het succes van de paring bij mannelijke borststrandlopers Calidris melanotos sterk af van het totale deel van de tijd dat een mannetje actief is (Lesku et al., 2012). Rivers en DuVal (2020) testten een andere voorspelling van de uithoudingsvermogenhypothese, namelijk dat het aanwezig zijn van een mannetje op een etalageplaats negatief correleert met het voorkomen van meervoudig vaderschap in de nesten van het mannetje. Hoewel het verband negatief was, was het niet significant (Figuur S1 in Appendix 2, Rivers & Duval, 2020).
Verder onderzoek in dit en andere systemen is nodig om onderscheid te maken tussen actieve vrouwelijke keuze voor mannelijke vertoningskracht of vaardigheid (Byers, Hebets, & Podos, 2010) en een meer passief proces waarin de waarschijnlijkheid om te paren afhangt van mannelijke uithoudingsvermogen.