L’accoppiamento multiplo, definito come una femmina che copula con più di un maschio durante un singolo evento riproduttivo, è un fenomeno comune negli animali (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), e in particolare negli uccelli (Brouwer & Griffith, 2019). La frequenza degli accoppiamenti multipli varia sostanzialmente tra le specie e le popolazioni (Petrie & Kempenaers, 1998) e un’ipotesi intrigante è che questa variazione sia legata a vincoli nella scelta dell’accoppiamento femminile. Le femmine possono aumentare la probabilità che le loro uova si trasformino in prole che sopravviva e prosperi essendo selettive, cioè scegliendo un maschio di alta qualità o uno che possiede risorse di alta qualità (Andersson, 1994). Tuttavia, nelle specie socialmente monogame con cura biparentale, compresa la maggior parte degli uccelli, la scelta femminile può essere fortemente limitata. In primo luogo, le femmine competono per l’accesso ai maschi di più alta qualità e una volta accoppiate, questi maschi non sono più disponibili. In questo caso, le femmine possono riprodursi con un maschio disponibile e impegnarsi in copulazioni extra-coppia con il loro maschio preferito (Møller, 1992). In secondo luogo, le femmine possono trovarsi di fronte a compromessi tra la scelta di benefici diretti (qualità del territorio, qualità parentale del maschio) e benefici indiretti (qualità genetica o compatibilità del maschio). Il maschio che fornisce i migliori benefici diretti potrebbe non essere lo stesso che fornisce la maggior parte dei benefici indiretti. Le femmine potrebbero quindi ottenere il meglio dei due mondi scegliendo il primo come partner sociale e il secondo come partner extra-coppia.
Seguendo questo quadro generale, possiamo fare previsioni sull’accoppiamento multiplo in altri sistemi di accoppiamento. Nelle specie di lekking i maschi mostrano per attrarre le femmine, ma non difendono o forniscono le risorse di cui le femmine hanno bisogno per una riproduzione di successo, tranne lo sperma, e non formano legami di coppia (Höglund & Alatalo, 1995). Quindi, ogni femmina dovrebbe essere libera di scegliere il suo partner di copulazione preferito. Se la paternità multipla è il risultato delle femmine che si impegnano in copulazioni extra-coppia per sfuggire ai vincoli legati alla scelta sociale del compagno, allora la paternità multipla non dovrebbe verificarsi nelle specie che praticano il lekking. Tuttavia, non solo si verifica, ma sembra anche relativamente comune. La paternità multipla è stata rilevata in tutte le specie di lekking studiate (N = 8), variando in frequenza tra il 3,4% e il 50% delle covate (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). L’accoppiamento multiplo è stato riportato anche nel pavone Pavo cristatus: Il 50% dei pavoni marcati sono stati osservati accoppiarsi più di una volta e di questi il 78% ha copulato con 2-5 maschi diversi (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers e DuVal (2020) hanno studiato la paternità multipla nel manichino lanceolato Chiroxiphia lanceolata. La maggior parte delle femmine depone due uova e ogni uovo può essere generato da un maschio diverso: ogni anno, dal 7% al 22% delle covate campionate (Ntotale = 465) aveva due padri. Lo studio di Rivers e DuVal è unico in quanto testa rigorosamente una serie di ipotesi – descritte nella loro introduzione e nella loro tabella 1 – che possono spiegare questo fenomeno. Questi test sono possibili grazie a 14 anni di intenso lavoro sul campo durante il quale sono stati raccolti dati sul comportamento maschile e femminile, l’età, lo stato e l’esperienza e combinati con l’analisi molecolare della parentela.
Una delle ipotesi postula che le femmine preferiscano i maschi con uno status sociale elevato o con più esperienza e che quindi saranno meno inclini a copulare con un altro maschio se si sono prima accoppiate con un maschio preferito. La paternità multipla si verificherebbe quindi se le femmine hanno fatto una scelta non ottimale all’inizio. Lo studio sembra sostenere questa idea, ma per capire e discutere i risultati, abbiamo bisogno di dare un’occhiata più da vicino alla specie di studio.
Il manichino dalla coda lanceolata ha un sistema di accoppiamento unico: non solo forma un lek con siti di esposizione maschile sparsi (da qui il termine lek ‘esploso’), ma l’esposizione è solitamente fatta da due maschi che ballano insieme su un trespolo (DuVal, 2007a; vedi ad esempio https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Questi due maschi, chiamati alfa e beta, non sono parenti e la loro collaborazione è tutt’altro che paritaria: il maschio beta raramente genera prole (DuVal, 2007b).
Il meraviglioso lavoro di Emily DuVal su questo sistema aveva già rivelato che i maschi più esperti, cioè quelli che avevano lo status di alfa da più tempo, generavano un numero sproporzionato di tutta la prole in una data stagione riproduttiva (DuVal, 2012). Rivers e DuVal (2020) mostrano ora che i maschi più esperti hanno anche una minore probabilità di condividere la paternità in una frizione (Figura 1).
Anche se lo studio mostra in modo convincente che i maschi di status inferiore o con meno esperienza hanno più probabilità di condividere la paternità, è meno chiaro come interpretare questo risultato e cosa concluderne. Il modello mostrato nella Figura 1 potrebbe riflettere una variazione nell’esperienza femminile. La paternità multipla potrebbe essere meno comune nei gruppi di femmine con più esperienza, se queste femmine hanno migliori informazioni sui maschi disponibili o se sono meglio in grado di ottenere copule dai maschi preferiti. Questa spiegazione può essere respinta, perché Rivers e DuVal mostrano che la probabilità che una covata abbia due padri è indipendente dall’età della femmina.
Un’altra possibile spiegazione dei principali risultati dello studio è che le femmine tipicamente copulano con più maschi, o come assicurazione contro l’infertilità o perché questo permette loro di selezionare il miglior padre attraverso processi post-copulativi. Se i maschi di status più elevato inseminano più sperma o più sperma competitivo, la probabilità di paternità multipla dovrebbe anche essere inferiore quando le femmine si accoppiano con un tale maschio. Nelle specie socialmente monogame, i tori extra-coppia sono tipicamente maschi più anziani (Cleasby & Nakagawa, 2012), e uno studio sui passeri domestici Passer domesticus suggerisce che questo è dovuto a meccanismi post-copulativi (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Tuttavia, Rivers e DuVal rifiutano questa ipotesi, perché (a) solo poche femmine sono state osservate copulare con più maschi (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) e (b) i maschi hanno sperma piccolo e variabile, una piccola protuberanza cloacale e testicoli piccoli rispetto ad altri passeriformi, suggerendo bassi livelli di competizione spermatica (Sardell & DuVal, 2014). Inoltre (c) il numero di spermatozoi per eiaculato non differiva tra maschi di stato diverso e la conta degli spermatozoi diminuiva con l’età (Sardell & DuVal, 2014).
In terzo luogo, i casi di paternità multipla potrebbero riflettere le femmine che inizialmente hanno fatto una scelta “scarsa”, ma successivamente si sono accoppiate con un maschio di qualità superiore (mi riferisco a questo come “ipotesi di scelta femminile attiva”). Rivers e Duval sembrano respingere questa ipotesi, perché non hanno trovato alcun supporto alla previsione che il padre della prima prole covata – che è molto probabilmente il primo uovo covato – sia un maschio di status inferiore rispetto al padre della seconda prole covata. Tuttavia, questo test è rilevante solo se l’ordine di fecondazione riflette l’ordine di copulazione, il che sembra improbabile.
Nondimeno, Rivers e DuVal mantengono l’idea che le femmine scelgono di accoppiarsi più volte quando le loro scelte non sono ottimali. Essi suggeriscono che l’accoppiamento multiplo è legato allo sviluppo del display di corteggiamento maschile. Nel corso del tempo i maschi acquisiscono più esperienza di visualizzazione e di conseguenza questi maschi possono essere in grado di mostrare costantemente il display più attraente, mentre i maschi meno esperti potrebbero avere ragione solo occasionalmente. L’articolo è vago su come questo porti all’accoppiamento con più maschi, ma uno scenario potrebbe essere che le femmine valutano lo stesso maschio ripetutamente e possono rendersi conto di aver copulato con uno che non era un buon ballerino dopo tutto e quindi decidere di copulare con un altro maschio. Questo scenario si basa su diverse osservazioni importanti. (a) I maschi di manachino dalla coda lanceolata di diverso status o esperienza non differiscono nei tratti morfologici sessuali secondari come il colore del piumaggio (E. DuVal, pers. comm.). (b) L’esecuzione del complesso, multimodale display di danza dual-male è più prevedibile e coordinato quando una femmina è presente (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Le femmine spesso visitano più maschi e lo stesso maschio più volte prima di copulare (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Ci sono prove che l’esperienza della danza è importante. La speciale partnership tra il maschio alfa e beta sembra assomigliare a una relazione apprendista-maestro (DuVal, 2007b). Dopo la rimozione del maschio alfa, la maggior parte dei maschi beta non assumono la posizione alfa, ma piuttosto diventano beta con un altro alfa (DuVal, 2007b). Un modo di interpretare questo è che questi maschi beta hanno bisogno di più pratica prima di essere in grado di diventare il maestro alfa. Tuttavia, ciò che costituisce esattamente una perfetta esibizione di danza rimane misterioso.
Propongo una spiegazione alternativa per i risultati, che chiamo “ipotesi della resistenza maschile”. In una specie di lekking dove le femmine depongono solo una o due uova, come i manakin, è probabile che le femmine copulino solo poche volte per frizione (anche se questo richiede più dati). Le femmine visitano regolarmente uno o più siti di esposizione e possono tenere traccia di dove di solito trovano una coppia di maschi che ballano decentemente. Una volta che la femmina è pronta a copulare alcuni giorni prima della deposizione delle uova, potrebbe andare in uno dei siti preferiti e copulare con chiunque sia presente e mostri il comportamento pertinente. Nella maggior parte dei casi, questo sarà il maschio alfa. L’ipotesi chiave è che con l’aumentare dello status e dell’esperienza, aumenta la probabilità che il maschio sia presente o stia mostrando attivamente nel sito visitato, sia considerando la proporzione del tempo totale durante il periodo fertile delle femmine, sia come proporzione del tempo durante il quale le femmine effettivamente visitano. Quindi, questa ipotesi propone che con l’esperienza, i maschi aumentano la loro resistenza (il tempo in cui sono in grado di essere presenti o attivi nel sito di visualizzazione) e diventano più bravi a prevedere quando le femmine visiteranno per copulare e devono stare in allerta. Nella maggior parte dei casi, le femmine pronte a copulare lo faranno con un maschio alfa esperto, ma nel raro caso in cui non ci sia, il beta o un alfa meno esperto che espone nelle vicinanze avrà l’opportunità di fecondare un uovo. Se questo è il caso, ci si aspetterebbe che i maschi beta condividano la paternità con i loro partner alfa. Questo è effettivamente accaduto, ma solo in due casi su sette di paternità beta (Rivers & DuVal, 2020). Per i nidi a paternità multipla, sarebbe anche interessante indagare la distanza tra le aree di visualizzazione dei due padri.
L’ipotesi della resistenza maschile è più parsimoniosa, nel senso che non richiede alle femmine di tenere traccia della qualità relativa dei partner di copulazione, ma semplicemente mette in relazione il successo della copulazione con la probabilità che un dato maschio sia presente. Spiega anche perché le femmine si accoppiano occasionalmente con maschi di bassa qualità. L’osservazione che le femmine hanno le loro uova generate dallo stesso maschio in tutte le stagioni, anche se il maschio cambia il suo sito di esposizione (DuVal, 2013), suggerisce che le femmine preferiscono particolari individui, ma questo non contraddice l’ipotesi. In un sistema di lekking, l’unico vincolo potrebbe essere che il maschio preferito non sia disponibile proprio nel momento in cui la femmina lo visita per copulare. Si noti che un maschio preferito potrebbe anche non essere disponibile se altre femmine sono presenti nel sito di visualizzazione. In tal caso, un maschio beta può avere una maggiore possibilità di copulare (Rivers & Duval, comunicazione personale).
Una previsione verificabile dell’ipotesi di scelta attiva della femmina è che i maschi aumentano la consistenza del loro display con l’esperienza (Rivers & DuVal, 2020). L’ipotesi della resistenza maschile fa due previsioni critiche. (a) I maschi più esperti sono più spesso presenti nel loro sito di visualizzazione, in generale o durante le visite delle femmine (copulanti). (b) Le femmine non rifiutano un maschio di livello inferiore quando cercano una copulazione. Prove circostanziali per l’ipotesi della resistenza maschile provengono da altre specie di lekking, come il gorgiero Calidris pugnax. Vervoort e Kempenaers (2019) hanno dimostrato che il successo della copulazione maschile era semplicemente legato alla presenza sul lek durante le visite delle femmine copulanti e quindi non diverso dall’accoppiamento casuale. Questo era vero indipendentemente dallo status del maschio, tranne che per il maschio residente a lungo termine (in alto), che copulava più spesso del previsto. Allo stesso modo, il successo di accoppiamento nei maschi di piovanello pettorale Calidris melanotos dipende fortemente dalla proporzione complessiva di tempo in cui un maschio è attivo (Lesku et al., 2012). Rivers e DuVal (2020) hanno testato un’altra previsione dell’ipotesi di resistenza, vale a dire che la frequentazione dell’area di visualizzazione maschile è correlata negativamente con il verificarsi di paternità multiple nei nidi del maschio. Anche se la relazione era negativa, non era significativa (Figura S1 in Appendice 2, Rivers & Duval, 2020).
Sono necessari ulteriori studi in questo e in altri sistemi per differenziare tra la scelta femminile attiva per il vigore o l’abilità di visualizzazione del maschio (Byers, Hebets, & Podos, 2010) e un processo più passivo in cui la probabilità di accoppiarsi dipende dalla resistenza maschile.