Moninkertainen parittelu, joka määritellään naaraan paritteluksi useamman kuin yhden uroksen kanssa yhden lisääntymistapahtuman aikana, on yleinen ilmiö eläimillä (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000) ja erityisesti linnuilla (Brouwer & Griffith, 2019). Moninkertaisen parittelun yleisyys vaihtelee huomattavasti lajien ja populaatioiden välillä (Petrie & Kempenaers, 1998), ja yksi kiehtova hypoteesi on, että tämä vaihtelu liittyy naaraiden parinvalintaan liittyviin rajoituksiin. Naaraat voivat lisätä todennäköisyyttä, että niiden munista syntyy jälkeläisiä, jotka selviytyvät ja menestyvät, olemalla valikoivia eli valitsemalla laadukkaan uroksen tai uroksen, jolla on korkealaatuisia resursseja (Andersson, 1994). Sosiaalisesti yksiavioisissa lajeissa, joissa on kaksi vanhempaa, kuten useimmilla linnuilla, naaraiden valinnanmahdollisuudet voivat kuitenkin olla hyvin rajalliset. Ensinnäkin naaraat kilpailevat pääsystä laadukkaimpiin uroksiin, ja parittelun jälkeen näitä uroksia ei enää ole saatavilla. Tällöin naaraat voivat lisääntyä saatavilla olevan uroksen kanssa ja harrastaa parin ulkopuolisia kopulaatioita haluamansa uroksen kanssa (Møller, 1992). Toiseksi naaraat voivat joutua tekemään kompromisseja suorien hyötyjen (reviirin laatu, uroksen vanhempien laatu) ja epäsuorien hyötyjen (uroksen geneettinen laatu tai yhteensopivuus) välillä. Parhaita suoria etuja tarjoava uros ei välttämättä ole sama kuin eniten epäsuoria etuja tarjoava uros. Naaraat saattavat tällöin saada molempien maailmojen parhaat puolet valitsemalla ensin mainitun sosiaaliseksi kumppaniksi ja jälkimmäisen parin ulkopuoliseksi kumppaniksi.
Tämän yleisen viitekehyksen mukaisesti voimme tehdä ennusteita moninkertaisesta parittelusta muissa parittelujärjestelmissä. Leikkivissä lajeissa urokset näyttelevät houkutellakseen naaraita, mutta ne eivät puolusta tai tarjoa resursseja, joita naaraat tarvitsevat menestyksekkääseen lisääntymiseen, spermaa lukuun ottamatta, eivätkä ne muodosta parisuhteita (Höglund & Alatalo, 1995). Näin ollen kunkin naaraan pitäisi olla vapaa valitsemaan haluamansa parittelukumppanin. Jos moninkertainen isyys johtuu siitä, että naaraat harjoittavat parin ulkopuolista kopulaatiota paetakseen sosiaaliseen parinvalintaan liittyviä rajoitteita, moninkertaista isyyttä ei pitäisi esiintyä lekkerilajeissa. Sitä ei kuitenkaan esiinny, vaan se vaikuttaa jopa suhteellisen yleiseltä. Moninkertaista isyyttä on havaittu kaikilla tutkituilla lekkerilajeilla (N = 8), ja sen esiintymistiheys vaihtelee 3,4 prosentista 50 prosenttiin poikueista (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Moninkertaista parittelua on raportoitu myös lekkeröivällä riikinkukolla Pavo cristatus: Merkityistä riikinkukoista 50 %:n havaittiin parittelevan useammin kuin kerran, ja näistä 78 % paritteli 2-5 eri uroksen kanssa (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers ja DuVal (2020) tutkivat moninkertaista isyyttä lekkeröivällä piikkihäntämannakiinilla Chiroxiphia lanceolata. Useimmat naaraat munivat kaksi munaa, ja kummankin munan isänä voi olla eri uros: joka vuosi 7-22 %:lla näytteeksi otetuista poikueista (Ntotal = 465) oli kaksi isää. Riversin ja DuValin tutkimus on sikäli ainutlaatuinen, että siinä testataan tarkasti joukko hypoteeseja, jotka on kuvattu johdannossa ja taulukossa 1 ja jotka voivat selittää tämän ilmiön. Nämä testit ovat mahdollisia 14 vuotta kestäneen intensiivisen kenttätyön ansiosta, jonka aikana on kerätty tietoja urosten ja naaraiden käyttäytymisestä, iästä, asemasta ja kokemuksesta ja yhdistetty molekulaariseen vanhemmuusanalyysiin.
Yhden hypoteesin mukaan naaraat suosivat uroksia, joilla on korkea sosiaalinen asema tai enemmän kokemusta, ja siksi ne eivät ole yhtä taipuvaisia parittelemaan toisen uroksen kanssa, jos ne ovat ensin paritelleet tällaisen suosituimman uroksen kanssa. Tällöin syntyisi moninkertaista isyyttä, jos naaraat tekisivät aluksi ei-optimaalisen valinnan. Tutkimus näyttää tukevan tätä ajatusta, mutta tulosten ymmärtämiseksi ja niistä keskustelemiseksi on tutustuttava tarkemmin tutkittuun lajiin.
Lonkeromannakinilla on ainutlaatuinen pariutumisjärjestelmä: se ei ainoastaan muodosta lekkiä, jossa urosten näytöspaikat ovat levittäytyneet toisistaan (siksi termi ”räjähtänyt” lekki), vaan näytöksen tekee yleensä kaksi urosta, jotka tanssivat yhdessä ahvenen päällä (DuVal, 2007a; ks. esim. https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Nämä kaksi urosta, joita kutsutaan alfa- ja beeta-uroksiksi, eivät ole sukulaisia, ja niiden kumppanuus on kaikkea muuta kuin tasavertaista: beeta-uros tuottaa harvoin jälkeläisiä (DuVal, 2007b).
Emily DuValin ihmeellinen työ tästä järjestelmästä paljasti jo, että kokeneemmat urokset, eli ne, joilla oli alfa-status pidempään, siittivät suhteettoman suuren osan kaikista jälkeläisistä tiettynä lisääntymiskautena (DuVal, 2012). Rivers ja DuVal (2020) osoittavat nyt, että kokeneemmilla uroksilla on myös alhaisempi todennäköisyys jakaa isyys pesässä (kuva 1).
Vaikka tutkimus osoittaa vakuuttavasti, että alhaisemman aseman omaavat tai kokemattomammat urokset jakavat isyyden todennäköisemmin, ei ole yhtä selvää, miten tätä tulosta on tulkittava ja mitä siitä voidaan päätellä. Kuviossa 1 esitetty kuvio saattaa heijastaa naisten kokemuksen vaihtelua. Moninkertainen isyys voi olla harvinaisempaa kokeneempien naaraiden pesissä, jos näillä naarailla on paremmat tiedot saatavilla olevista uroksista tai jos ne pystyvät paremmin saamaan kopulaatioita haluamiltaan uroksilta. Tämä selitys voidaan hylätä, koska Rivers ja DuVal osoittavat, että todennäköisyys sille, että pesässä oli kaksi isää, oli riippumaton naaraiden iästä.
Toinen mahdollinen selitys tutkimuksen päätuloksille on se, että naaraat kopuloivat tyypillisesti useiden urosten kanssa joko vakuutuksena hedelmättömyyden varalta tai siksi, että näin ne voivat valita parhaan isän kopulaation jälkeisten prosessien kautta. Jos korkeamman statuksen omaavat urokset siementävät enemmän siittiöitä tai kilpailukykyisempiä siittiöitä, myös moninkertaisen isyyden todennäköisyyden pitäisi olla pienempi, kun naaraat parittelevat tällaisen uroksen kanssa. Sosiaalisesti monogaamisilla lajeilla parin ulkopuoliset isät ovat tyypillisesti vanhempia uroksia (Cleasby & Nakagawa, 2012), ja kotivarpusilla Passer domesticus tehty tutkimus viittaa siihen, että tämä johtuu postkopulaatiomekanismeista (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Rivers ja DuVal kuitenkin hylkäävät tämän hypoteesin, koska a) vain harvojen naaraiden havaittiin parittelevan useiden urosten kanssa (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) ja b) uroksilla on pienikokoisia ja vaihtelevia siittiöitä, pieni kloakaalinen protuberanssi ja pienehköt kivekset verrattuna muihin passerineihin, mikä viittaa siihen, että siittiöiden kilpailu on vähäistä (Sardell & DuVal, 2014). Lisäksi c) siittiöiden määrä siemensyöksyä kohti ei eronnut eri asemassa olevien urosten välillä ja siittiöiden määrä väheni iän myötä (Sardell & DuVal, 2014).
Kolmanneksi, moninkertaisen isyyden tapaukset voivat heijastaa naaraita, jotka tekivät aluksi ”huonon” valinnan, mutta parittelivat sittemmin laadukkaamman uroksen kanssa (viittaan tähän ”naaraan aktiivisen valinnan hypoteesina”). Rivers ja Duval näyttävät hylkäävän tämän hypoteesin, koska he eivät löytäneet tukea ennusteelle, jonka mukaan ensimmäisenä kuoriutuneen jälkeläisen isä – joka on todennäköisimmin ensimmäisenä kuoriutunut muna – on huonommassa asemassa oleva uros verrattuna toisena kuoriutuneen jälkeläisen isään. Tämä testi on kuitenkin merkityksellinen vain, jos hedelmöitysjärjestys heijastaa kopulaatiojärjestystä, mikä vaikuttaa epätodennäköiseltä.
Rivers ja DuVal pitävät kuitenkin kiinni ajatuksesta, että naaraat valitsevat parittelun moninkertaisesti, kun niiden valinnat eivät ole optimaalisia. He esittävät, että moninkertainen pariutuminen liittyy urosten kosiskelunäytöksen kehittymiseen. Ajan myötä urokset saavat enemmän näyttökokemusta, ja sen seurauksena nämä urokset saattavat pystyä näyttämään johdonmukaisesti kaikkein houkuttelevinta näyttöä, kun taas vähemmän kokeneet urokset saattavat onnistua vain satunnaisesti. Kirjoituksessa ei kerrota täsmällisesti, miten tämä sitten johtaa paritteluun useiden urosten kanssa, mutta eräs skenaario voisi olla se, että naaraat arvioivat samaa urosta toistuvasti ja saattavat huomata, että ne parittelivat sellaisen uroksen kanssa, joka ei ollutkaan niin hyvä tanssija, ja päättävät sitten paritella toisen uroksen kanssa. Tämä skenaario perustuu useisiin tärkeisiin havaintoihin. (a) Eri statuksen tai kokemuksen omaavat urokset eivät eroa toisistaan morfologisten sekundaaristen sukupuoliominaisuuksien, kuten höyhenpeitteen värin, suhteen (E. DuVal, pers. comm.). (b) Monimutkaisen, multimodaalisen kahden uroksen tanssiesityksen suorittaminen on ennustettavampaa ja koordinoidumpaa, kun naaras on läsnä (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Naaraat vierailevat usein useiden urosten ja saman uroksen luona useita kertoja ennen parittelua (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal ym., 2018). (d) On todisteita siitä, että tanssikokemuksella on merkitystä. Alfa- ja beetauroksen välinen erityinen kumppanuus näyttää muistuttavan oppipoika-mestari-suhdetta (DuVal, 2007b). Alfauroksen poistamisen jälkeen useimmat beetaurokset eivät ota alfa-asemaa haltuunsa, vaan heistä tulee pikemminkin beeta-uroksia toisen alfauroksen kanssa (DuVal, 2007b). Yksi tapa tulkita tämä on, että nämä beetaurokset tarvitsevat lisää harjoitusta ennen kuin heistä voi tulla mestari-alfa. Se, mikä tarkalleen ottaen muodostaa täydellisen tanssinäytöksen, on kuitenkin edelleen mysteeri.
Ehdotan tuloksille vaihtoehtoista selitystä, jota kutsun ”urosten kestävyyshypoteesiksi”. Lajeissa, joissa naaraat munivat vain yhdestä kahteen munaa, kuten manakiinit, on todennäköistä, että naaraat parittelevat vain muutamia kertoja koteloa kohti (tämä tosin vaatii lisää tietoja). Naaraat vierailevat säännöllisesti yhdellä tai useammalla näytöspaikalla, ja ne saattavat seurata, mistä ne tavallisesti löytävät kunnolla tanssivan urosparin. Kun naaras on valmis parittelemaan muutama päivä ennen munintaa, se saattaa mennä yhdelle suosikkipaikoista ja paritella sen kanssa, joka sattuu olemaan paikalla ja käyttäytyy sopivasti. Useimmissa tapauksissa tämä on alfauros. Keskeinen oletus on, että aseman ja kokemuksen kasvaessa todennäköisyys sille, että uros on paikalla tai osoittaa aktiivisesti itseään vierailukohteessa, kasvaa, kun otetaan huomioon joko osuus naaraiden hedelmällisen kauden kokonaisajasta tai osuus ajasta, jolloin naaraat todella vierailevat paikalla. Näin ollen tässä hypoteesissa ehdotetaan, että kokemuksen myötä urokset lisäävät kestävyyttään (aikaa, jonka ne pystyvät olemaan läsnä tai aktiivisia näytöspaikalla) ja pystyvät paremmin ennustamaan, milloin naaraat käyvät parittelemassa ja milloin niiden on oltava valppaina. Useimmissa tapauksissa naaraat, jotka ovat valmiita parittelemaan, tekevät sen kokeneen alfauroksen kanssa, mutta siinä harvinaisessa tapauksessa, että alfauros sattuu olemaan poissa, betauroksella tai vähemmän kokeneella alfauroksella, joka on lähistöllä, on tilaisuus hedelmöittää munasolu. Jos näin on, voisi olettaa, että beetaurokset jakavat isyyden omien alfakumppaniensa kanssa. Näin tosiaan tapahtui, mutta vain kahdessa tapauksessa seitsemästä beeta-isäisyystapauksesta (Rivers & DuVal, 2020). Usean isyyden pesien osalta olisi myös mielenkiintoista tutkia kahden isännän näyttöalueiden välistä etäisyyttä.
Urosten kestävyyshypoteesi on siinä mielessä pelkistetympi, että se ei edellytä naaraiden pitävän kirjaa kopulaatiokumppaneiden suhteellisesta laadusta, vaan yksinkertaisesti suhteuttaa kopulaation onnistumisen todennäköisyyteen, että tietty uros on läsnä. Se selittää myös sen, miksi naaraat toisinaan parittelevat huonolaatuisten urosten kanssa. Havainto siitä, että naaraat saavat munansa saman uroksen poikimaksi eri vuodenaikoina, vaikka uros vaihtaisi esittelypaikkaa (DuVal, 2013), viittaa siihen, että naaraat suosivat tiettyjä yksilöitä, mutta tämä ei ole ristiriidassa hypoteesin kanssa. Leeking-järjestelmässä ainoa rajoitus voi olla se, että suosikki-uros ei ole saatavilla juuri sillä hetkellä, kun naaras käy parittelemassa. Huomattakoon, että suosituin uros voi olla poissa myös silloin, kun muita naaraita on paikalla. Tällöin beta-uroksella voi olla suurempi mahdollisuus paritella (Rivers & Duval, henkilökohtainen tiedonanto).
Aktiivisen naaraanvalintahypoteesin testattavissa oleva ennuste on, että urokset lisäävät näyttönsä johdonmukaisuutta kokemuksen myötä (Rivers & DuVal, 2020). Urosten kestävyyshypoteesi tekee kaksi kriittistä ennustetta. (a) Kokeneemmat urokset ovat useammin läsnä näytöspaikallaan yleensä tai (parittelevien) naaraiden vierailujen aikana. (b) Naaraat eivät hylkää alemman statuksen omaavaa urosta pyrkiessään kopulaatioon. Aihetodisteet urosten kestävyyshypoteesin puolesta saadaan muista lekkeröivistä lajeista, kuten räystäspääsky Calidris pugnaxista. Vervoort ja Kempenaers (2019) osoittivat, että urosten kopulaatiomenestys liittyi yksinkertaisesti kopuloivien naaraiden läsnäoloon lekillä käyntien aikana eikä näin ollen eronnut satunnaisesta parittelusta. Tämä päti uroksen statuksesta riippumatta lukuun ottamatta pitkäaikaisesti (ylhäällä) asuvaa urosta, joka kopuloi odotettua useammin. Vastaavasti rintahietasimpukoiden Calidris melanotos -urosten parittelumenestys riippuu voimakkaasti siitä, kuinka kauan uros ylipäätään on aktiivinen (Lesku ym., 2012). Rivers ja DuVal (2020) testasivat toista kestävyyshypoteesin ennustetta, nimittäin sitä, että uroksen näyttäytymisalueella käynti korreloi negatiivisesti moninkertaisen isyyden esiintymisen kanssa uroksen pesissä. Vaikka yhteys oli negatiivinen, se ei ollut merkitsevä (kuva S1 liitteessä 2, Rivers & Duval, 2020).
Tarvitaan lisätutkimuksia tässä ja muissa järjestelmissä, jotta voidaan erottaa toisistaan naaraiden aktiivinen valinta uroksen näyttämisen voimakkuuden tai taidon perusteella (Byers, Hebets, & Podos, & 2010) ja passiivisempi prosessi, jossa parittelun todennäköisyys riippuu uroksen kestävyydestä.