El apareamiento múltiple, definido como una hembra que copula con más de un macho durante un solo evento reproductivo, es un fenómeno común en los animales (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), y notablemente en las aves (Brouwer & Griffith, 2019). La frecuencia del apareamiento múltiple varía sustancialmente entre especies y poblaciones (Petrie & Kempenaers, 1998) y una hipótesis intrigante es que esta variación está relacionada con las restricciones en la elección de la pareja femenina. Las hembras pueden aumentar la probabilidad de que sus huevos se conviertan en una descendencia que sobreviva y prospere siendo selectivas, es decir, eligiendo un macho de alta calidad o que posea recursos de alta calidad (Andersson, 1994). Sin embargo, en las especies socialmente monógamas con cuidado biparental, entre las que se encuentran la mayoría de las aves, la elección de las hembras puede verse muy limitada. En primer lugar, las hembras compiten por el acceso a los machos de mayor calidad y, una vez apareadas, esos machos ya no están disponibles. En ese caso, las hembras pueden criar con un macho disponible y realizar cópulas fuera de la pareja con su macho preferido (Møller, 1992). En segundo lugar, las hembras pueden tener que elegir entre beneficios directos (calidad del territorio, calidad parental del macho) y beneficios indirectos (calidad genética del macho o compatibilidad). El macho que proporciona los mejores beneficios directos puede no ser el mismo que el que proporciona más beneficios indirectos. Las hembras podrían entonces obtener lo mejor de ambos mundos eligiendo al primero como pareja social y al segundo como pareja extrapareja.
Siguiendo este marco general, podemos hacer predicciones sobre el apareamiento múltiple en otros sistemas de apareamiento. En las especies de lekking los machos se exhiben para atraer a las hembras, pero no defienden ni proporcionan los recursos que las hembras necesitan para una reproducción exitosa, excepto el esperma, y no forman vínculos de pareja (Höglund & Alatalo, 1995). Por lo tanto, cada hembra debería ser libre de elegir su pareja de cópula preferida. Si la paternidad múltiple es el resultado de que las hembras participen en cópulas fuera de la pareja para escapar de las restricciones relacionadas con la elección social de la pareja, entonces la paternidad múltiple no debería ocurrir en las especies de leks. Sin embargo, no sólo ocurre, sino que incluso parece relativamente común. La paternidad múltiple se ha detectado en todas las especies de leks estudiadas (N = 8), variando la frecuencia entre el 3,4% y el 50% de las crías (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). También se ha informado de apareamientos múltiples en el pavo real Pavo cristatus: Se observó que el 50% de los pavos reales marcados se aparearon más de una vez y de ellos el 78% copularon con 2-5 machos diferentes (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers y DuVal (2020) estudiaron la paternidad múltiple en el manacín de cola de lanza Chiroxiphia lanceolata. La mayoría de las hembras ponen dos huevos y cada huevo puede ser engendrado por un macho diferente: cada año, entre el 7% y el 22% de las nidadas muestreadas (Ntotal = 465) tenían dos padres. El estudio de Rivers y DuVal es único en el sentido de que pone a prueba rigurosamente un conjunto de hipótesis -descritas en su Introducción y en su tabla 1- que pueden explicar este fenómeno. Estas pruebas son posibles gracias a 14 años de intenso trabajo de campo durante los cuales se han recogido datos sobre el comportamiento, la edad, el estatus y la experiencia de los machos y las hembras, y se han combinado con el análisis molecular del parentesco.
Una de las hipótesis postula que las hembras prefieren a los machos de alto estatus social o con más experiencia y que, por tanto, estarán menos inclinadas a copular con otro macho si primero se han apareado con dicho macho preferido. La paternidad múltiple se produciría entonces si las hembras hicieran una elección no óptima al principio. El estudio parece apoyar esta idea, pero para entender y discutir los resultados, tenemos que echar un vistazo más de cerca a la especie de estudio.
El manacín de cola de lanza tiene un sistema de apareamiento único: no sólo forma un lek con sitios de exhibición de machos dispersos (de ahí el término lek «explotado»), sino que la exhibición se hace generalmente por dos machos que bailan juntos en una percha (DuVal, 2007a; ver por ejemplo https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Estos dos machos, denominados alfa y beta, no son parientes y su asociación es cualquier cosa menos equitativa: el macho beta rara vez tiene descendencia (DuVal, 2007b).
El maravilloso trabajo de Emily DuVal sobre este sistema ya reveló que los machos más experimentados, es decir, los que tenían el estatus de alfa durante más tiempo, engendraban un número desproporcionado de todas las crías en una temporada de cría determinada (DuVal, 2012). Rivers y DuVal (2020) muestran ahora que los machos más experimentados también tienen una menor probabilidad de compartir la paternidad en una puesta (Figura 1).
Aunque el estudio muestra de forma convincente que los machos de menor estatus o con menos experiencia son más propensos a compartir la paternidad, está menos claro cómo interpretar este resultado y qué concluir de él. El patrón mostrado en la Figura 1 podría reflejar la variación en la experiencia femenina. La paternidad múltiple puede ser menos común en las puestas de las hembras más experimentadas, si estas hembras tienen mejor información sobre los machos disponibles o si son más capaces de obtener cópulas de los machos preferidos. Esta explicación puede rechazarse, porque Rivers y DuVal muestran que la probabilidad de que una nidada tenga dos padres es independiente de la edad de la hembra.
Otra posible explicación de los principales resultados del estudio es que las hembras suelen copular con múltiples machos, ya sea como un seguro contra la infertilidad o porque esto les permite seleccionar el mejor progenitor mediante procesos post-copulatorios. Si los machos de mayor estatus inseminan más esperma o un esperma más competitivo, la probabilidad de paternidad múltiple también debería ser menor cuando las hembras se aparean con un macho de este tipo. En las especies socialmente monógamas, los progenitores extrapareja son típicamente machos mayores (Cleasby & Nakagawa, 2012), y un estudio sobre gorriones domésticos Passer domesticus sugiere que esto se debe a mecanismos post-copulatorios (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Sin embargo, Rivers y DuVal rechazan esta hipótesis, porque (a) solo se observaron pocas hembras copulando con múltiples machos (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) y (b) los machos tienen un esperma pequeño y variable, una pequeña protuberancia cloacal y testículos pequeños en comparación con otros paseriformes, lo que sugiere bajos niveles de competencia espermática (Sardell & DuVal, 2014). Además (c) el número de espermatozoides por eyaculación no difería entre machos de diferente estatus y el recuento de espermatozoides disminuía con la edad (Sardell & DuVal, 2014).
En tercer lugar, los casos de paternidad múltiple podrían reflejar hembras que inicialmente hicieron una elección «pobre», pero que posteriormente se aparearon con un macho de mayor calidad (me refiero a esto como la «hipótesis de la elección activa de la hembra»). Rivers y Duval parecen rechazar esta hipótesis, ya que no encontraron apoyo para la predicción de que el padre de la primera cría nacida -que es muy probablemente el primer huevo engendrado- es un macho de menor estatus en comparación con el padre de la segunda cría nacida. Sin embargo, esta prueba sólo es relevante si el orden de la fecundación refleja el orden de la cópula, lo que parece poco probable.
No obstante, Rivers y DuVal mantienen la idea de que las hembras eligen aparearse de forma múltiple cuando sus elecciones no son óptimas. Sugieren que el apareamiento múltiple está vinculado al desarrollo de la exhibición de cortejo de los machos. Con el tiempo, los machos adquieren más experiencia en la exhibición y, como resultado, estos machos pueden ser capaces de mostrar constantemente la exhibición más atractiva, mientras que los machos menos experimentados podrían acertar sólo ocasionalmente. El artículo es impreciso en cuanto a cómo esto lleva a aparearse con varios machos, pero un escenario podría ser que las hembras evalúen al mismo macho repetidamente y se den cuenta de que copularon con uno que no era tan buen bailarín después de todo y entonces decidan copular con otro macho. Este escenario se basa en varias observaciones importantes. (a) Los machos de manakín de cola de lanza de diferente estatus o experiencia no difieren en rasgos sexuales secundarios morfológicos como el color del plumaje (E. DuVal, com. pers.). (b) La realización de la compleja y multimodal exhibición de danza de los machos es más predecible y coordinada cuando está presente una hembra (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Las hembras suelen visitar a varios machos y al mismo macho varias veces antes de copular (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Hay pruebas de que la experiencia de la danza es importante. La asociación especial entre el macho alfa y el beta parece parecerse a una relación aprendiz-maestro (DuVal, 2007b). Tras la eliminación del macho alfa, la mayoría de los machos beta no asumen la posición del alfa, sino que se convierten en beta con otro alfa (DuVal, 2007b). Una forma de interpretar esto es que estos machos beta necesitan más práctica antes de poder convertirse en el maestro alfa. Sin embargo, lo que constituye exactamente una exhibición de baile perfecta sigue siendo un misterio.
Propongo una explicación alternativa para los resultados, a la que me refiero como la «hipótesis de la resistencia del macho». En una especie que practica el lekking y en la que las hembras sólo ponen uno o dos huevos, como los manacines, es probable que las hembras sólo copulen unas pocas veces por puesta (aunque esto necesita más datos). Las hembras visitan regularmente uno o más lugares de exhibición y pueden llevar la cuenta de dónde suelen encontrar una pareja de machos que bailen decentemente. Una vez que la hembra está preparada para copular unos días antes de la puesta de huevos, puede ir a uno de los lugares preferidos y copular con quien esté presente y muestre el comportamiento pertinente. En la mayoría de los casos, éste será el macho alfa. La hipótesis clave es que con el aumento del estatus y la experiencia, aumenta la probabilidad de que el macho esté presente o se muestre activamente en el sitio visitado, ya sea considerando la proporción del tiempo total durante el período fértil de las hembras o como la proporción del tiempo durante el cual las hembras realmente lo visitan. Así, esta hipótesis propone que con la experiencia, los machos aumentan su resistencia (el tiempo que son capaces de estar presentes o activos en el sitio de exhibición) y se vuelven mejores para predecir cuándo las hembras los visitarán para copular y necesitan estar en alta alerta. En la mayoría de los casos, las hembras listas para copular van a hacerlo con un macho alfa experimentado, pero en el raro caso de que éste no esté, el beta o un alfa menos experimentado que se muestre cerca tendrá la oportunidad de fertilizar un huevo. Si este es el caso, cabría esperar que los machos beta compartieran la paternidad con sus propios compañeros alfa. Esto efectivamente ocurrió, pero sólo en dos de siete casos de paternidad beta (Rivers & DuVal, 2020). En el caso de los nidos de paternidad múltiple, también sería interesante investigar la distancia entre las zonas de exhibición de los dos progenitores.
La hipótesis de la resistencia del macho es más parsimoniosa, en el sentido de que no requiere que las hembras lleven la cuenta de la calidad relativa de los compañeros de cópula, sino que simplemente relaciona el éxito de la cópula con la probabilidad de que un determinado macho esté presente. También explica por qué las hembras se aparean ocasionalmente con machos de baja calidad. La observación de que las hembras tienen sus huevos engendrados por el mismo macho a través de las estaciones, incluso si el macho cambia su sitio de exhibición (DuVal, 2013), sugiere que las hembras prefieren individuos particulares, pero esto no contradice la hipótesis. En un sistema de lekking, la única limitación podría ser que el macho preferido no esté disponible en el mismo momento en que la hembra lo visita para copular. Hay que tener en cuenta que un macho preferido también puede no estar disponible si hay otras hembras presentes en el lugar de exhibición. En tal caso, un macho beta puede tener más posibilidades de copular (Rivers & Duval, comunicación personal).
Una predicción comprobable de la hipótesis de la elección activa de la hembra es que los machos aumentan la consistencia de su exhibición con la experiencia (Rivers & DuVal, 2020). La hipótesis de la resistencia de los machos hace dos predicciones críticas. (a) Los machos más experimentados están más a menudo presentes en su sitio de exhibición, en general o durante las visitas de las hembras (copulando). (b) Las hembras no rechazan a un macho de menor estatus cuando buscan una cópula. Pruebas circunstanciales de la hipótesis de la resistencia de los machos provienen de otras especies de leks, como el arruí Calidris pugnax. Vervoort y Kempenaers (2019) mostraron que el éxito de la cópula de los machos estaba simplemente relacionado con la presencia en el lek durante las visitas de las hembras copuladoras y, por tanto, no era diferente del apareamiento aleatorio. Esto fue cierto independientemente del estatus del macho, excepto en el caso del macho residente a largo plazo (superior), que copuló más a menudo de lo esperado. De forma similar, el éxito de apareamiento en los machos de correlimos pectoral Calidris melanotos depende en gran medida de la proporción global de tiempo que un macho está activo (Lesku et al., 2012). Rivers y DuVal (2020) pusieron a prueba otra predicción de la hipótesis de la resistencia, a saber, que la asistencia al área de exhibición del macho se correlaciona negativamente con la ocurrencia de paternidad múltiple en los nidos del macho. Aunque la relación fue negativa, no fue significativa (Figura S1 en el Apéndice 2, Rivers & Duval, 2020).
Se requieren más estudios en este y otros sistemas para diferenciar entre la elección activa de las hembras por el vigor o la habilidad de exhibición del macho (Byers, Hebets, & Podos, 2010) y un proceso más pasivo en el que la probabilidad de aparearse depende de la resistencia del macho.