Mehrfache Paarung, definiert als Kopulation eines Weibchens mit mehr als einem Männchen während eines einzigen Fortpflanzungsereignisses, ist ein häufiges Phänomen bei Tieren (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000) und insbesondere bei Vögeln (Brouwer & Griffith, 2019). Die Häufigkeit von Mehrfachverpaarungen variiert erheblich zwischen Arten und Populationen (Petrie & Kempenaers, 1998), und eine interessante Hypothese ist, dass diese Variation mit Einschränkungen bei der Partnerwahl von Weibchen zusammenhängt. Weibchen können die Wahrscheinlichkeit erhöhen, dass aus ihren Eiern Nachkommen entstehen, die überleben und gedeihen, indem sie selektiv vorgehen, d. h. ein Männchen von hoher Qualität oder eines, das über hochwertige Ressourcen verfügt, auswählen (Andersson, 1994). Bei sozial monogamen Arten mit biparentaler Pflege, zu denen die meisten Vögel gehören, kann die Wahlfreiheit der Weibchen jedoch stark eingeschränkt sein. Erstens konkurrieren die Weibchen um den Zugang zu den hochwertigsten Männchen, und sobald sie sich gepaart haben, sind diese Männchen nicht mehr verfügbar. In diesem Fall können die Weibchen mit einem verfügbaren Männchen brüten und mit ihrem bevorzugten Männchen Kopulationen außerhalb des Paares durchführen (Møller, 1992). Zweitens können die Weibchen zwischen direkten Vorteilen (Revierqualität, elterliche Qualität des Männchens) und indirekten Vorteilen (genetische Qualität oder Kompatibilität des Männchens) abwägen. Das Männchen, das die besten direkten Vorteile bietet, ist möglicherweise nicht dasselbe wie das, das die meisten indirekten Vorteile bietet. Die Weibchen könnten dann das Beste aus beiden Welten erhalten, indem sie den ersteren als Sozialpartner und den letzteren als außerpaarigen Partner wählen.
In Anlehnung an diesen allgemeinen Rahmen können wir Vorhersagen über Mehrfachpaarungen in anderen Paarungssystemen treffen. Bei freilebenden Arten zeigen sich die Männchen, um die Weibchen anzulocken, aber sie verteidigen sie nicht und stellen ihnen auch keine Ressourcen zur Verfügung, die die Weibchen für eine erfolgreiche Fortpflanzung benötigen, mit Ausnahme von Sperma, und sie bilden keine Paarbindung (Höglund & Alatalo, 1995). Daher sollte jedes Weibchen die Freiheit haben, seinen bevorzugten Kopulationspartner zu wählen. Wenn Mehrfachvaterschaft das Ergebnis von Weibchen ist, die sich auf Kopulationen außerhalb des Paares einlassen, um den Zwängen der sozialen Partnerwahl zu entgehen, dann sollte Mehrfachvaterschaft bei leckenden Arten nicht vorkommen. Sie tritt jedoch nicht nur auf, sondern scheint sogar relativ häufig zu sein. Mehrfache Vaterschaft wurde bei allen untersuchten leckenden Arten (N = 8) festgestellt, wobei die Häufigkeit zwischen 3,4 % und 50 % der Bruten lag (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Mehrfache Paarungen wurden auch beim leckenden Pfau Pavo cristatus berichtet: Bei 50 % der markierten Pfauen wurde beobachtet, dass sie sich mehr als einmal paaren, und davon kopulierten 78 % mit 2-5 verschiedenen Männchen (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers und DuVal (2020) untersuchten die Mehrfachvaterschaft bei dem leckenden Lanzenschwanzmanakin Chiroxiphia lanceolata. Die meisten Weibchen legen zwei Eier, und jedes Ei kann von einem anderen Männchen gezeugt werden: Jedes Jahr hatten 7 % bis 22 % der untersuchten Gelege (Ntotal = 465) zwei Väter. Die Studie von Rivers und DuVal ist insofern einzigartig, als sie eine Reihe von Hypothesen – die in der Einleitung und in Tabelle 1 beschrieben werden -, die dieses Phänomen erklären können, rigoros testet. Diese Tests sind dank 14-jähriger intensiver Feldarbeit möglich, in der Daten über das Verhalten, das Alter, den Status und die Erfahrung von Männchen und Weibchen gesammelt und mit molekularen Abstammungsanalysen kombiniert wurden.
Eine der Hypothesen besagt, dass Weibchen Männchen mit hohem sozialem Status oder mit mehr Erfahrung bevorzugen und daher weniger geneigt sind, mit einem anderen Männchen zu kopulieren, wenn sie sich zuvor mit einem solchen bevorzugten Männchen gepaart haben. Es käme dann zu einer Mehrfachvaterschaft, wenn die Weibchen zunächst eine nicht optimale Wahl treffen. Die Studie scheint diese Idee zu unterstützen, aber um die Ergebnisse zu verstehen und zu diskutieren, müssen wir uns die untersuchte Spezies genauer ansehen.
Das Lanzenschwanzmanakin hat ein einzigartiges Paarungssystem: Es bildet nicht nur einen Laich mit ausgebreiteten männlichen Schauplätzen (daher der Begriff „explodierter“ Laich), sondern die Zurschaustellung erfolgt in der Regel durch zwei Männchen, die zusammen auf einer Sitzstange tanzen (DuVal, 2007a; siehe z. B. https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Diese beiden Männchen, Alpha und Beta genannt, sind nicht verwandt und ihre Partnerschaft ist alles andere als gleichberechtigt: Das Beta-Männchen zeugt selten Nachwuchs (DuVal, 2007b).
Emily DuVal hat in ihrer großartigen Arbeit zu diesem System bereits gezeigt, dass erfahrenere Männchen, d. h. solche, die länger den Alpha-Status innehatten, in einer bestimmten Brutsaison überproportional viele Nachkommen zeugten (DuVal, 2012). Rivers und DuVal (2020) zeigen nun, dass erfahrenere Männchen auch eine geringere Wahrscheinlichkeit haben, die Vaterschaft in einem Gelege zu teilen (Abbildung 1).
Obwohl die Studie überzeugend zeigt, dass Männchen mit niedrigerem Status oder weniger Erfahrung eher die Vaterschaft teilen, ist es weniger klar, wie dieses Ergebnis zu interpretieren ist und was daraus zu schließen ist. Das in Abbildung 1 gezeigte Muster könnte die unterschiedlichen Erfahrungen der Frauen widerspiegeln. Mehrfache Vaterschaft könnte in Gelegen erfahrenerer Weibchen seltener vorkommen, wenn diese Weibchen bessere Informationen über die verfügbaren Männchen haben oder wenn sie besser in der Lage sind, Kopulationen von den bevorzugten Männchen zu erhalten. Diese Erklärung kann verworfen werden, da Rivers und DuVal zeigen, dass die Wahrscheinlichkeit, dass eine Brut zwei Väter hatte, unabhängig vom Alter des Weibchens war.
Eine andere mögliche Erklärung für die Hauptergebnisse der Studie ist, dass Weibchen typischerweise mit mehreren Männchen kopulieren, entweder als Versicherung gegen Unfruchtbarkeit oder weil dies ihnen erlaubt, den besten Vater durch post-kopulatorische Prozesse zu wählen. Wenn Männchen mit höherem Status mehr Spermien oder konkurrenzfähigere Spermien befruchten, sollte die Wahrscheinlichkeit einer Mehrfachvaterschaft auch geringer sein, wenn sich die Weibchen mit einem solchen Männchen paaren. Bei sozial monogamen Arten sind außerpaarige Väter typischerweise ältere Männchen (Cleasby & Nakagawa, 2012), und eine Studie über Haussperlinge Passer domesticus legt nahe, dass dies auf postkopulatorische Mechanismen zurückzuführen ist (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Rivers und DuVal lehnen diese Hypothese jedoch ab, da (a) nur wenige Weibchen bei der Kopulation mit mehreren Männchen beobachtet wurden (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) und (b) die Männchen im Vergleich zu anderen Sperlingsvögeln kleine und variable Spermien, einen kleinen Kloakenvorsprung und kleine Hoden haben, was auf einen geringen Spermienwettbewerb schließen lässt (Sardell & DuVal, 2014). Außerdem (c) unterschied sich die Anzahl der Spermien pro Ejakulat nicht zwischen Männchen mit unterschiedlichem Status und die Spermienzahl nahm mit dem Alter ab (Sardell & DuVal, 2014).
Drittens könnten Fälle von Mehrfachvaterschaft auf Weibchen zurückzuführen sein, die zunächst eine „schlechte“ Wahl trafen, sich dann aber mit einem höherwertigen Männchen paarten (ich bezeichne dies als die „Hypothese der aktiven weiblichen Wahl“). Rivers und Duval scheinen diese Hypothese abzulehnen, denn sie fanden keine Unterstützung für die Vorhersage, dass der Vater des zuerst geschlüpften Nachwuchses – bei dem es sich höchstwahrscheinlich um das zuerst gelegte Ei handelt – ein Männchen mit niedrigerem Status ist als der Vater des zweitgeschlüpften Nachwuchses. Dieser Test ist jedoch nur dann relevant, wenn die Reihenfolge der Befruchtung die Reihenfolge der Kopulation widerspiegelt, was unwahrscheinlich ist.
Nichtsdestotrotz halten Rivers und DuVal an der Idee fest, dass sich Weibchen für eine Mehrfachpaarung entscheiden, wenn ihre Wahl nicht optimal ist. Sie vermuten, dass die Mehrfachbegattung mit der Entwicklung der männlichen Balz zusammenhängt. Im Laufe der Zeit sammeln die Männchen mehr Erfahrung in der Balz, so dass sie in der Lage sind, immer wieder die attraktivste Balz zu zeigen, während weniger erfahrene Männchen nur gelegentlich die richtige Wahl treffen können. In der Studie wird nur vage beschrieben, wie dies dann zur Paarung mit mehreren Männchen führt, aber ein Szenario könnte sein, dass die Weibchen dasselbe Männchen wiederholt bewerten und feststellen, dass sie mit einem Männchen kopuliert haben, das doch nicht so gut tanzt, und sich dann für ein anderes Männchen entscheiden. Dieses Szenario stützt sich auf mehrere wichtige Beobachtungen. (a) Männliche Lanzenschwanzmanakine mit unterschiedlichem Status oder Erfahrung unterscheiden sich nicht in morphologischen sekundären Geschlechtsmerkmalen wie der Gefiederfarbe (E. DuVal, pers. Mitt.). (b) Die Aufführung des komplexen, multimodalen Doppelmännchentanzes ist besser vorhersehbar und koordiniert, wenn ein Weibchen anwesend ist (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Weibchen besuchen oft mehrere Männchen und das gleiche Männchen mehrmals, bevor sie kopulieren (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Es gibt Hinweise darauf, dass Tanzerfahrungen wichtig sind. Die besondere Partnerschaft zwischen dem Alpha- und dem Beta-Männchen scheint einer Lehrmeisterbeziehung zu ähneln (DuVal, 2007b). Nach dem Ausscheiden des Alphamännchens übernehmen die meisten Betamännchen nicht die Alphaposition, sondern werden Betamännchen bei einem anderen Alphamännchen (DuVal, 2007b). Eine Möglichkeit, dies zu interpretieren, besteht darin, dass diese Beta-Männchen mehr Übung brauchen, bevor sie in der Lage sind, das Alpha-Männchen zu werden. Was genau eine perfekte Tanzvorführung ausmacht, bleibt jedoch rätselhaft.
Ich schlage eine alternative Erklärung für die Ergebnisse vor, die ich als „männliche Ausdauerhypothese“ bezeichne. Bei einer leckenden Art, bei der die Weibchen nur ein bis zwei Eier legen, wie z. B. bei den Manakinen, ist es wahrscheinlich, dass die Weibchen nur ein paar Mal pro Gelege kopulieren (dazu sind allerdings mehr Daten erforderlich). Die Weibchen besuchen regelmäßig einen oder mehrere Schauplätze und können sich merken, wo sie normalerweise ein Paar anständig tanzender Männchen finden. Sobald das Weibchen einige Tage vor der Eiablage zur Paarung bereit ist, geht es möglicherweise zu einem der bevorzugten Orte und paart sich mit demjenigen, der gerade anwesend ist und das entsprechende Verhalten zeigt. In den meisten Fällen wird dies das Alphamännchen sein. Die Hauptannahme ist, dass mit zunehmendem Status und zunehmender Erfahrung die Wahrscheinlichkeit steigt, dass das Männchen am besuchten Ort anwesend ist oder sich aktiv zeigt, entweder als Anteil an der Gesamtzeit während der Fruchtbarkeitsperiode der Weibchen oder als Anteil an der Zeit, in der die Weibchen tatsächlich anwesend sind. Diese Hypothese besagt also, dass die Männchen mit zunehmender Erfahrung ihre Ausdauer (die Zeit, in der sie am Ort der Zurschaustellung anwesend oder aktiv sein können) erhöhen und besser in der Lage sind, vorherzusagen, wann die Weibchen zur Paarung kommen werden, und dass sie in höchster Alarmbereitschaft sein müssen. In den meisten Fällen werden kopulationsbereite Weibchen dies mit einem erfahrenen Alphamännchen tun, aber in dem seltenen Fall, dass dieses nicht anwesend ist, hat der Beta oder ein weniger erfahrenes Alphamännchen, das sich in der Nähe aufhält, die Möglichkeit, ein Ei zu befruchten. Wenn dies der Fall ist, würde man erwarten, dass Beta-Männchen die Vaterschaft mit ihren eigenen Alpha-Partnern teilen. Dies war tatsächlich der Fall, aber nur in zwei von sieben Fällen von Beta-Vaterschaft (Rivers & DuVal, 2020). Bei Nestern mit Mehrfachvaterschaft wäre es auch interessant, den Abstand zwischen den Auslageflächen der beiden Väter zu untersuchen.
Die Hypothese der männlichen Ausdauer ist insofern einfacher, als sie nicht voraussetzt, dass die Weibchen die relative Qualität der Kopulationspartner im Auge behalten, sondern einfach den Kopulationserfolg mit der Wahrscheinlichkeit der Anwesenheit eines bestimmten Männchens in Beziehung setzt. Sie erklärt auch, warum sich die Weibchen gelegentlich mit minderwertigen Männchen paaren würden. Die Beobachtung, dass die Weibchen ihre Eier über die Jahreszeiten hinweg von demselben Männchen befruchten lassen, selbst wenn das Männchen seinen Standort wechselt (DuVal, 2013), deutet darauf hin, dass die Weibchen bestimmte Individuen bevorzugen, was aber nicht im Widerspruch zu der Hypothese steht. In einem Lekkingsystem könnte die einzige Einschränkung darin bestehen, dass das bevorzugte Männchen zu dem Zeitpunkt, an dem das Weibchen zur Paarung kommt, nicht verfügbar ist. Es ist zu beachten, dass ein bevorzugtes Männchen auch dann nicht verfügbar sein kann, wenn andere Weibchen am Ort der Paarung anwesend sind. In einem solchen Fall kann ein Beta-Männchen eine höhere Chance haben, sich zu paaren (Rivers & Duval, persönliche Mitteilung).
Eine überprüfbare Vorhersage der Hypothese der aktiven Wahl des Weibchens ist, dass die Männchen die Konsistenz ihrer Zurschaustellung mit der Erfahrung erhöhen (Rivers & DuVal, 2020). Die Hypothese der männlichen Ausdauer macht zwei entscheidende Vorhersagen. (a) Erfahrenere Männchen sind häufiger an ihrem Präsentationsort anwesend, im Allgemeinen oder bei Besuchen von (kopulierenden) Weibchen. (b) Die Weibchen weisen ein Männchen mit niedrigerem Status nicht zurück, wenn sie eine Kopulation anstreben. Indizien für die Hypothese der männlichen Ausdauer finden sich auch bei anderen leckenden Arten, wie dem Kampfläufer Calidris pugnax. Vervoort und Kempenaers (2019) zeigten, dass der Kopulationserfolg der Männchen einfach mit der Anwesenheit der kopulierenden Weibchen am Laichplatz zusammenhängt und sich somit nicht von einer zufälligen Paarung unterscheidet. Dies galt unabhängig vom Status des Männchens, mit Ausnahme des langfristig (oben) ansässigen Männchens, das häufiger kopulierte als erwartet. In ähnlicher Weise hängt der Paarungserfolg bei männlichen Flussuferläufern Calidris melanotos stark vom Gesamtanteil der Zeit ab, in der ein Männchen aktiv ist (Lesku et al., 2012). Rivers und DuVal (2020) testeten eine weitere Vorhersage der Ausdauerhypothese, nämlich dass die Anwesenheit von Männchen in der Auslage negativ mit dem Auftreten von Mehrfachvaterschaft in den Nestern der Männchen korreliert. Obwohl die Beziehung negativ war, war sie nicht signifikant (Abbildung S1 in Anhang 2, Rivers & Duval, 2020).
Weitere Untersuchungen in diesem und anderen Systemen sind erforderlich, um zwischen einer aktiven Wahl der Weibchen aufgrund der Stärke oder des Könnens der Männchen (Byers, Hebets, & Podos, 2010) und einem eher passiven Prozess zu unterscheiden, bei dem die Wahrscheinlichkeit einer Paarung von der Ausdauer der Männchen abhängt.