Vícená páření, definovaná jako kopulace samice s více než jedním samcem během jedné reprodukční akce, jsou běžným jevem u živočichů (Birkhead, 2000; Jennions & Petrie, 2000), a zejména u ptáků (Brouwer & Griffith, 2019). Frekvence vícenásobného páření se mezi druhy a populacemi značně liší (Petrie & Kempenaers, 1998) a jednou ze zajímavých hypotéz je, že tato variabilita souvisí s omezeními při výběru partnera samicemi. Samice mohou zvýšit pravděpodobnost, že se z jejich vajíček vylíhnou potomci, kteří přežijí a budou prosperovat, tím, že budou selektivní, tj. vyberou si samce vysoké kvality nebo samce disponujícího kvalitními zdroji (Andersson, 1994). U sociálně monogamních druhů s biparentální péčí, mezi něž patří většina ptáků, však může být výběr samic značně omezen. Zaprvé, samice soutěží o přístup k nejkvalitnějším samcům a po spárování již tito samci nejsou k dispozici. V takovém případě se samice mohou rozmnožovat s dostupným samcem a účastnit se mimopárových kopulací s preferovaným samcem (Møller, 1992). Za druhé, samice mohou čelit kompromisu mezi výběrem přímých výhod (kvalita teritoria, rodičovská kvalita samců) a nepřímých výhod (genetická kvalita samců nebo kompatibilita). Samec, který poskytuje nejlepší přímé výhody, nemusí být stejný jako ten, který poskytuje nejvíce nepřímých výhod. Samice pak mohou získat to nejlepší z obou světů tím, že si vyberou prvního jako sociálního partnera a druhého jako mimopárového partnera.
Podle tohoto obecného rámce můžeme učinit předpovědi o vícenásobném páření v jiných párovacích systémech. U lekkingových druhů se samci předvádějí, aby přilákali samice, ale nebrání ani neposkytují zdroje, které samice potřebují k úspěšnému rozmnožování, s výjimkou spermatu, a nevytvářejí žádné párové vazby (Höglund & Alatalo, 1995). Každá samice by tedy měla mít možnost svobodně si vybrat preferovaného kopulačního partnera. Pokud je vícenásobné otcovství důsledkem toho, že se samice zapojují do mimopárových kopulací, aby unikly omezením souvisejícím se sociálním výběrem partnera, pak by se vícenásobné otcovství nemělo vyskytovat u lekkingových druhů. Nejenže se však vyskytuje, dokonce se zdá, že je poměrně časté. Vícenásobné otcovství bylo zjištěno u všech studovaných lekkingových druhů (N = 8) a jeho četnost se pohybovala mezi 3,4 % a 50 % snůšek (Hess, Dunn, & Whittingham, 2012). Vícenásobné páření bylo zaznamenáno také u leckujícího páva Pavo cristatus: U 50 % označených pávů bylo pozorováno více než jedno páření a z nich 78 % kopulovalo s 2-5 různými samci (Petrie, Hall, Halliday, Budgey, & Pierpoint, 1992).
Rivers a DuVal (2020) studovali vícenásobnou paternitu u lekkingského manakina kopinatého Chiroxiphia lanceolata. Většina samic snáší dvě vejce a každé vejce může být oplozeno jiným samcem:každý rok mělo 7-22 % odebraných snůšek (Ncelkem = 465) dva otce. Studie Riverse a DuVala je jedinečná v tom, že důsledně testuje soubor hypotéz – popsaných v jejich úvodu a tabulce 1 – které mohou tento jev vysvětlit. Tyto testy jsou možné díky 14 letům intenzivního terénního výzkumu, během něhož byly shromažďovány údaje o chování samců a samic, jejich věku, stavu a zkušenostech a kombinovány s molekulární analýzou rodičovství.
Jedna z hypotéz předpokládá, že samice dávají přednost samcům s vysokým sociálním statusem nebo s většími zkušenostmi, a proto budou méně ochotné kopulovat s jiným samcem, pokud se s takovým preferovaným samcem nejprve spářily. K vícenásobnému otcovství by pak docházelo, pokud by se samice nejprve rozhodly neoptimálně. Zdá se, že studie tuto myšlenku podporuje, ale abychom výsledky pochopili a mohli o nich diskutovat, musíme se na studovaný druh podívat blíže.
Manakin kopinatý má unikátní systém páření: nejenže tvoří lek s rozloženými samčími expozicemi (odtud termín „explodovaný“ lek), ale expozice obvykle provádějí dva samci, kteří spolu tančí na okounu (DuVal, 2007a; viz např. https://www.youtube.com/watch?v=6V9FZSDmR1U). Tito dva samci, označovaní jako alfa a beta, nejsou příbuzní a jejich partnerství je všechno, jen ne rovnocenné: beta samec zřídkakdy zplodí potomky (DuVal, 2007b).
Obdivuhodná práce Emily DuValové o tomto systému již odhalila, že zkušenější samci, tj. ti, kteří měli delší dobu status alfa, zplodili nepoměrně větší počet všech potomků v daném období rozmnožování (DuVal, 2012). Rivers a DuVal (2020) nyní ukazují, že zkušenější samci mají také nižší pravděpodobnost sdílení otcovství ve snůšce (obr. 1).
Ačkoli studie přesvědčivě ukazuje, že samci s nižším statusem nebo s menšími zkušenostmi mají větší pravděpodobnost sdílení otcovství, není tak jasné, jak tento výsledek interpretovat a co z něj vyvodit. Vzorec znázorněný na obrázku 1 může odrážet rozdíly ve zkušenostech žen. Vícenásobné otcovství může být méně časté v tlupách zkušenějších samic, pokud tyto samice mají lepší informace o dostupných samcích nebo pokud jsou schopny lépe získat kopulace od preferovaných samců. Toto vysvětlení lze odmítnout, protože Rivers a DuVal ukázali, že pravděpodobnost, že snůška měla dva otce, byla nezávislá na věku samic.
Dalším možným vysvětlením hlavních výsledků studie je, že samice obvykle kopulují s více samci, buď jako pojistku proti neplodnosti, nebo proto, že jim to umožňuje vybrat nejlepšího otce prostřednictvím postkopulačních procesů. Pokud samci s vyšším statusem oplodňují více spermií nebo více konkurenčních spermií, měla by být pravděpodobnost vícenásobného otcovství nižší i při páření samic s takovým samcem. U sociálně monogamních druhů jsou mimopároví plemeníci obvykle starší samci (Cleasby & Nakagawa, 2012) a studie na vrabci domácím Passer domesticus naznačuje, že je to způsobeno postkopulačními mechanismy (Girndt, Chng, Burke, & Schroeder, 2018). Rivers a DuVal však tuto hypotézu odmítají, protože (a) jen málo samic bylo pozorováno při kopulaci s více samci (DuVal, Vanderbilt, & M’Gonigle, 2018) a (b) samci mají ve srovnání s ostatními vrabci malé a variabilní spermie, malý kloakální výběžek a malá varlata, což naznačuje nízkou úroveň konkurence spermií (Sardell & DuVal, 2014). Navíc (c) počet spermií v ejakulátu se u samců různého stavu nelišil a počet spermií klesal s věkem (Sardell & DuVal, 2014).
Zatřetí, případy vícenásobného otcovství by mohly odrážet samice, které si původně vybraly „špatně“, ale následně se pářily s kvalitnějším samcem (označuji to jako „hypotézu aktivní volby samice“). Zdá se, že Rivers a Duval tuto hypotézu odmítají, protože nenašli žádnou podporu pro předpověď, že otec prvního vylíhnutého potomka – což je s největší pravděpodobností první snůška – je samec s nižším statusem ve srovnání s otcem druhého vylíhnutého potomka. Tento test je však relevantní pouze v případě, že pořadí oplození odráží pořadí kopulace, což se zdá nepravděpodobné.
Rivers a DuVal nicméně zůstávají u myšlenky, že samice se rozhodují pro množení párů, pokud jejich volba není optimální. Naznačují, že vícenásobné páření souvisí s rozvojem samčích námluvních projevů. Postupem času získávají samci více zkušeností s předváděním a v důsledku toho mohou být tito samci schopni trvale předvádět nejatraktivnější předvádění, zatímco méně zkušeným samcům se to může podařit jen občas. V článku není uvedeno, jak to pak vede k páření s více samci, ale scénář může být takový, že samice opakovaně hodnotí stejného samce a mohou si uvědomit, že kopulovaly s tím, který nakonec nebyl tak dobrý tanečník, a pak se rozhodnou kopulovat s jiným samcem. Tento scénář vychází z několika důležitých pozorování. (a) Samci manakinů kopinatých s různým postavením nebo zkušenostmi se neliší v morfologických sekundárních pohlavních znacích, jako je barva opeření (E. DuVal, pers. comm.). (b) Provádění komplexního multimodálního tanečního projevu dvou samců je předvídatelnější a koordinovanější, pokud je přítomna samice (Vanderbilt, Kelley, & DuVal, 2015). (c) Samice před kopulací často navštíví několik samců a stejného samce několikrát (DuVal & Kapoor, 2015; DuVal et al., 2018). (d) Existují důkazy, že taneční zkušenost je důležitá. Zdá se, že zvláštní partnerství mezi alfa a beta samcem se podobá vztahu učedník-mistr (DuVal, 2007b). Po odstranění alfa samce většina beta samců nepřevezme pozici alfa, ale spíše se stane beta samcem s jiným alfa samcem (DuVal, 2007b). Jedním ze způsobů interpretace je, že tito beta samci potřebují více praxe, než budou schopni stát se mistrem alfa. Co přesně představuje dokonalý taneční projev, však zůstává záhadou.
Navrhuji alternativní vysvětlení výsledků, které označuji jako „hypotézu vytrvalosti samců“. U lekkingových druhů, kde samice snášejí pouze jedno až dvě vejce, jako jsou manakiny, je pravděpodobné, že samice kopulují pouze několikrát za snůšku (i když to vyžaduje více údajů). Samice pravidelně navštěvují jedno nebo více expozičních míst a mohou sledovat, kde obvykle najdou pár slušně tančících samců. Jakmile je samice několik dní před kladením vajec připravena ke kopulaci, může se vydat na jedno z preferovaných míst a kopulovat s tím, kdo je náhodou přítomen a vykazuje příslušné chování. Ve většině případů to bude alfa samec. Klíčovým předpokladem je, že s rostoucím statusem a zkušenostmi se zvyšuje pravděpodobnost, že samec je přítomen nebo se aktivně projevuje na navštíveném místě, a to buď s ohledem na podíl celkové doby během plodného období samic, nebo jako podíl doby, během níž samice skutečně navštíví. Tato hypotéza tedy předpokládá, že s přibývajícími zkušenostmi samci zvyšují svou vytrvalost (dobu, po kterou jsou schopni být přítomni nebo aktivní na místě výskytu) a lépe předvídají, kdy je samice navštíví za účelem kopulace, a musí být ve zvýšené pohotovosti. Ve většině případů se pak samice připravené ke kopulaci chystají ke kopulaci se zkušeným alfa samcem, ale v ojedinělých případech, kdy je náhodou pryč, bude mít příležitost oplodnit vajíčko beta samec nebo méně zkušený alfa samec vystavující se poblíž. V takovém případě by se dalo očekávat, že se beta samci podělí o otcovství se svými vlastními alfa partnerkami. K tomu skutečně došlo, ale pouze ve dvou ze sedmi případů otcovství beta samců (Rivers & DuVal, 2020). U hnízd s vícenásobnou paternitou by bylo také zajímavé prozkoumat vzdálenost mezi expozičními plochami obou samců.
Hypotéza výdrže samců je úspornější v tom smyslu, že nevyžaduje, aby samice sledovaly relativní kvalitu kopulačních partnerů, ale jednoduše vztahuje úspěšnost kopulace k pravděpodobnosti přítomnosti daného samce. Vysvětluje také, proč se samice občas páří s nekvalitními samci. Pozorování, že samice mají svá vajíčka oplozená stejným samcem napříč sezónami, i když samec mění místo výskytu (DuVal, 2013), naznačuje, že samice preferují konkrétní jedince, což však není v rozporu s hypotézou. V systému lekkingu může být jediným omezením to, že preferovaný samec není k dispozici právě v okamžiku, kdy jej samice navštíví za účelem kopulace. Všimněte si, že preferovaný samec může být nedostupný i v případě, že jsou na místě výskytu přítomny jiné samice. V takovém případě může mít beta samec větší šanci na kopulaci (Rivers & Duval, osobní sdělení).
Předpokladem testovatelné hypotézy aktivního výběru samic je, že samci se zkušenostmi zvyšují konzistenci svých projevů (Rivers & Duval, 2020). Hypotéza vytrvalosti samců obsahuje dvě kritické předpovědi. (a) Zkušenější samci jsou častěji přítomni na místě svého projevu, a to obecně nebo během návštěv (kopulujících) samic. (b) Samice neodmítají samce s nižším statusem, když usilují o kopulaci. Okrajové důkazy pro hypotézu o vytrvalosti samců pocházejí od jiných lekkingových druhů, např. od rákosníka Calidris pugnax. Vervoort a Kempenaers (2019) ukázali, že úspěšnost kopulace samců jednoduše souvisí s přítomností na leku během návštěv kopulujících samic, a tudíž se neliší od náhodného páření. To platilo nezávisle na statusu samce, s výjimkou dlouhodobě (nahoře) žijícího samce, který kopuloval častěji, než se očekávalo. Podobně úspěšnost páření u samců pískomilů Calidris melanotos silně závisí na celkovém podílu času, po který je samec aktivní (Lesku et al., 2012). Rivers a DuVal (2020) testovali další předpověď hypotézy vytrvalosti, a sice že návštěvnost expozičních ploch samců negativně koreluje s výskytem vícenásobné paternity v hnízdech samců. Ačkoli byl vztah negativní, nebyl významný (obrázek S1 v příloze 2, Rivers & Duval, 2020).
Další studie v tomto a dalších systémech je nutná k rozlišení mezi aktivním výběrem samic pro razanci nebo dovednost samců při vystavování (Byers, Hebets, & Podos, 2010) a pasivnějším procesem, při kterém pravděpodobnost páření závisí na vytrvalosti samců.